Нет доказательств краткосрочного обмена мяса на секс среди шимпанзе

(Wrangham, Gilby, Thompson, Ruane. 2010. No evidence of short-term exchange of meat for sex among chimpanzees)

Абстракт

Гипотеза "мясо в обмен на секс" предполагает, что самцы шимпанзе (Pan troglodytes) делятся мясом с самками в состоянии эструса в обмен на краткосрочный доступ к спариванию. Эта идея широко цитируется в антропологической литературе и используется для построения сценариев эволюции человека. В данной статье мы рассматриваем теоретическую и эмпирическую основу гипотезы "мясо в обмен на секс". Мы утверждаем, что поведенческая экология шимпанзе не способствует эволюции таких обменов, поскольку 1) самки шимпанзе демонстрируют низкую избирательность в выборе партнёров и не требуют материальных стимулов для спаривания, что противоречит существующим моделям товарного обмена; и 2) обмен мясом на секс вряд ли принесёт репродуктивные выгоды ни одному из партнёров. Мы также представляем новые анализы данных за 28 лет из двух исследовательских центров в Восточной Африке (Национальный парк Гомбе, Танзания; Канявара, Национальный парк Кибале, Уганда) и обсуждаем результаты ранее опубликованных исследований. По крайней мере, в трёх сообществах шимпанзе 1) наличие сексуально восприимчивых самок не увеличивало вероятность охоты, 2) самцы не делились мясом предпочтительно с сексуально восприимчивыми самками, и 3) дележка мясом с самками не увеличивала краткосрочный успех спаривания самцов. Мы признаём, что систематическое распределение мяса самцами шимпанзе в ожидании или в обмен на немедленное спаривание может быть обнаружено в будущих исследованиях. Однако текущие данные указывают на то, что такие обмены настолько редки и настолько отличаются по своей природе от обменов среди людей, что в отношении шимпанзе сексуальный бартер у людей следует рассматривать как производную черту, не имеющую известных предшественников в поведении диких шимпанзе.

Введение

В этой статье мы рассматриваем опубликованные статьи и предоставляем новые данные о влиянии сексуального состояния самок на охоту и распределение мяса среди шимпанзе (Pan troglodytes), чтобы оценить гипотезу "мясо в обмен на секс". Гипотеза "мясо в обмен на секс" предполагает, что самцы шимпанзе делятся мясом с самками в обмен на краткосрочный доступ к спариванию. Конкретно, гипотеза утверждает, что "… охотничья активность шимпанзе может находиться под влиянием полового отбора, направленного на захват и/или контроль над мясом как способ получения дополнительных копуляций от самок с эструсными отёками в охотничьей группе" (Stanford, 1996: 101). Обмен мясом на секс среди шимпанзе часто рассматривается как хорошо установленный, типичный для вида феномен (например, Radetsky, 1995; Bird, 1999; Hawkes and Bird, 2002; Shlain, 2003; Bunn, 2007; Lovejoy, 2009), и он служит основой для различных спекуляций об эволюции сексуального поведения человека (например, Lovejoy, 2009).

У людей обмен мяса на секс может быть явным. Жены сирионо, которые более сексуально активны со своими мужьями, как сообщается, получают больше еды (Holmberg, 1969: 126), в то время как мужчины используют мясо для получения внебрачного секса (Holmberg, 1969: 166). Среди мехинаку женщины, как говорят, "используют свою сексуальность для обеспечения едой и поддержкой в обмен на половые отношения" (Gregor, 1985: 33), а мужчины тайно дают рыбу своим любовницам как символ своей продуктивности и сексуальности (Gregor, 1985: 75). Кулина практикуют публичный ритуал под названием "приказ получить мясо" (Pollock, 2002: 52), который начинается, когда каждая женщина стучит палкой по дому мужчины на рассвете. Если этот мужчина успешно охотится в тот день, она будет заниматься с ним сексом. После охоты женщины образуют полукруг вокруг мужчин, требуя мяса и исполняя эротически провокационные песни. Мужчины бросают мясо в кучу, и женщины готовят и едят его, прежде чем удалиться с выбранным партнёром.

Явные примеры обмена еды на секс также встречаются у многих не приматов, особенно у насекомых (Thornhill, 1984; Noë and Hammerstein, 1994; Arnqvist and Nilsson, 2000; Fedorka and Mousseau, 2002). Однако утверждение, что шимпанзе обменивают мясо на копуляции, более важно для эволюции человека, поскольку оно поднимает вопрос о том, можно ли проследить обмен мяса на секс у людей до предкового состояния. В этой статье мы рассматриваем всю теоретическую и эмпирическую базу, лежащую в основе гипотезы "мясо в обмен на секс" у шимпанзе, и представляем новые данные из Национального парка Гомбе, Танзания, и сообщества Канявара в Национальном парке Кибале, Уганда. Мы обнаруживаем, что поведенческие наблюдения, которые послужили первоначальным импульсом для гипотезы "мясо в обмен на секс", никогда не были воспроизведены и могут быть объяснены альтернативными механизмами. В четырёх исследуемых сообществах (Гомбе, Канявара, Нгого [Национальный парк Кибале] и Национальный парк Таи, Кот-д'Ивуар) контролируемые проверки множественных предсказаний гипотезы не находят доказательств того, что шимпанзе систематически обменивают мясо на копуляции на краткосрочной основе.

Хотя краткосрочные обмены мяса на секс не подтверждаются, Gomes и Boesch (2009) сообщили, что существует долгосрочная корреляция между распределением мяса и копуляциями в парах самец-самка в Таи. Конкретно, в течение 22-месячного периода исследования копуляции чаще происходили в парах, которые хотя бы раз делились мясом. Gomes и Boesch (2009) интерпретировали этот результат как указание на то, что мясо обменивалось на секс. Однако, несмотря на тщательный анализ, они не нашли доказательств того, что распределение мяса коррелировало с копуляциями в краткосрочной перспективе. Их результат поэтому остаётся загадочным, поскольку он подразумевает, что мотивация самок в эструсе к спариванию не была затронута в краткосрочной перспективе получением мяса, тогда как в долгосрочной перспективе она была затронута. В этой статье наши данные не рассматривают возможность того, что шимпанзе обменивают мясо на секс в течение дней, недель или месяцев. Вместо этого мы сосредоточены только на вопросе о том, выполняют ли они эти обмены в непосредственном контексте употребления мяса.

Естественная история шимпанзе и распределение мяса

Шимпанзе обычно живут в сообществах численностью примерно 40-50 особей, хотя некоторые сообщества могут достигать ~150 (например, Нгого: Mitani and Watts, 1999). Внутри сообщества в результате деления и слияния групп образуются «партии» разного размера, состава и временной стабильности (Nishida, 1968; Wrangham and Smuts, 1980; Goodall, 1986). Таким образом, хотя самцы и самки в сообществе поддерживают долгосрочные социальные отношения, сила этих отношений варьируется, как и частота контактов между любыми двумя особями (например, Gilby and Wrangham, 2008). Репродуктивные показатели очень низкие, со средним интервалом между рождениями у самок 5-7 лет (данные из 6 мест, обобщённые Emery Thompson et al. [2007a]). Циклирующие самки демонстрируют большой аногенитальный эструсный отёк в течение примерно 10-12 дней за 35-дневный цикл (Wallis, 1997). За очень редкими исключениями, самки спариваются только тогда, когда они максимально отёкшие (Goodall, 1986; Wallis, 1997). Мы называем самок с максимальным сексуальным отёком "эструсными" самками. Самки обычно проходят через несколько циклов и спариваются со многими самцами перед каждым зачатием (Tutin, 1979; Wrangham, 2002; Deschner and Boesch, 2007; Watts, 2007; Emery Thompson and Wrangham, 2008a).

Шимпанзе в основном питаются спелыми фруктами, листьями и другими растительными материалами. Однако они также охотятся на мелких и средних позвоночных. Там, где это возможно, наиболее распространённой добычей являются красные колобусы (Pocolobus spp.; Uehara, 1997). Потребление мяса значительно варьируется среди популяций. На одном конце спектра шимпанзе из Нгого убили и съели по крайней мере 292 жертвы за 34-месячный период исследования (~103 жертвы в год; Watts and Mitani, 2002b). На другом конце спектра шимпанзе в лесу Будонго, Уганда, были замечены за поеданием мяса только 17 раз за более чем 10 лет (Newton-Fisher et al., 2002; Reynolds, 2005). Даже там, где охота происходит с некоторой частотой, некоторые особи редко или никогда не получают доступ к мясу (Гомбе: Goodall, 1986; Таи: Boesch and Boesch-Achermann, 2000; Нгого: Mitani and Watts, 1999). Эти наблюдения предполагают, что мясо не является существенным компонентом диеты шимпанзе (Boesch and Boesch-Achermann, 2000). Однако добыча предлагает концентрированный источник белка, жира и микроэлементов (Teleki, 1973; Takahata et al., 1984; Goodall, 1986; Boesch, 1994; Stanford, 1996; Mitani and Watts, 2001; Milton, 2003a, b; Tennie et al., 2009) и явно является высоко предпочитаемым продуктом питания как для самцов, так и для самок.

Хотя самки иногда охотятся (Goodall, 1986; Boesch, 1994; Watts and Mitani, 2002b), самцы ответственны за большинство убийств и легко захватывают свежую добычу, пойманную другими, и поэтому чаще всего находятся в положении, чтобы делиться мясом. Когда самец получает добычу, несколько взрослых самцов и самок шимпанзе обычно окружают его, каждый выпрашивая кусок туши (Teleki, 1973; Wrangham, 1975; Takahata et al., 1984; Goodall, 1986; Boesch and Boesch-Achermann, 2000; Gilby, 2006). Поведение выпрашивания включает в себя попытки тянуть за тушу, попытки совместного питания и протягивание руки ко рту владельца (Teleki, 1973; Goodall, 1986; Gilby, 2006). Владельцы часто пытаются уменьшить такое преследование, ускользая, садясь на конечные ветви и/или физически наказывая особенно настойчивых выпрашивателей (Wrangham, 1975; Goodall, 1986; Gilby, 2004).

Несмотря на эти попытки избежать выпрашивателей, владельцы мяса в Гомбе и Нгого делятся примерно в 50% всех случаев выпрашивания (Mitani and Watts, 2001; Watts and Mitani, 2002a; Gilby, 2006). Чаще всего владельцы делятся "пассивно", позволяя особи взять кусок или питаться от туши (Boesch and Boesch, 1989; Gilby, 2006). Однако распределение может быть и "активным", когда владелец облегчает передачу, целенаправленно разделяя тушу, передавая кусок выпрашивателю или кладя кусок мяса в ожидающую руку (Teleki, 1973; Goodall, 1986; Boesch and Boesch, 1989; Gilby, 2006). В Гомбе примерно 20% случаев распределения являются активными (Gilby, неопубликованные данные).

Места исследования и сбор данных

Наш новый анализ данных происходит из Гомбе и Канявары, двух наиболее длительно изучаемых свободно живущих сообществ шимпанзе. Систематический сбор данных продолжается с 1974 года в Гомбе (Goodall, 1986) и с 1987 года в Каняваре (Wrangham et al., 1992). Для настоящего исследования мы проанализировали данные, собранные с 1995 по 2005 год в Гомбе и с 1990 по 2006 год в Каняваре. В течение этих периодов исследования команды наблюдателей, включая местных полевых помощников и опытных учёных, следили за шимпанзе от рассвета до заката в большинство дней на обоих участках. В Каняваре команда следила и записывала данные о группе шимпанзе, а в Гомбе они следили за фокальной взрослой особью. На обоих участках один наблюдатель записывал состав группы, пищевое поведение и местоположение с интервалами в 15 минут. Другой наблюдатель делал подробные записи ad libitum обо всём социальном поведении, включая агрессию, спаривание и охоту. После успешной охоты наблюдатели записывали подробные отчёты обо всём поедании мяса, включая идентичность владельцев мяса и выпрашивателей, а также случаи распределения и спаривания. В Гомбе наблюдатели концентрировали свои усилия на фокальной особи.

Уверенность в точности этих данных исходит из присутствия нескольких наблюдателей, посвящённых получению подробных описаний всего поведения через немедленное совместное обсуждение. В Каняваре наблюдатели в среднем показывают более 95% в тестах на межнаблюдательную надёжность (Kibale Chimpanzee Project, неопубликованные данные). Для более подробной информации о долгосрочном сборе данных в Каняваре см. Gilby et al. (2008), Emery Thompson et al. (2007b) и Muller et al. (2007). Сбор данных в Гомбе описан Goodall (1986), Williams et al. (2002) и Gilby et al. (2006).

В этом исследовании мы проанализировали данные о 260 успешных охотах, произошедших за 11 лет в Гомбе, и 126 успешных охотах, произошедших за 17 лет в Каняваре. Для простоты мы предоставляем конкретные детали, включая размеры выборок и аналитические критерии, при представлении каждого результата.

В дополнение к долгосрочным данным, мы также использовали целевые данные о распределении мяса, собранные в Гомбе I. Gilby за 12 месяцев полевых работ в периоды пиковой охоты между 1999 и 2002 годами. Gilby записал на видео 65 случаев поедания мяса (определяемых как общее время, в течение которого особь владела мясом после успешной охоты) пятью фокальными самцами, и впоследствии извлёк подробные данные о выпрашивании, распределении и спаривании. Дополнительные детали описаны Gilby (2006). В настоящей статье мы предоставляем новые анализы этих данных (далее "набор данных Gilby"). Мы использовали SAS 9.1 (SAS Institute, Cary, North Carolina) для всех анализов и установили статистическую значимость на уровне α=0.05.

Мы принимаем следующий подход. Сначала мы обсуждаем два критических предположения, которые должны быть выполнены для эволюции краткосрочных обменов мяса на секс. Мы утверждаем, что в результате определённых фундаментальных аспектов поведенческой экологии шимпанзе эти предположения нереалистичны для этого вида. Поэтому мы заключаем, что шимпанзе не следует ожидать обмена мяса на секс. Затем мы ссылаемся на опубликованные данные и используем наши собственные новые анализы для проверки четырёх предсказаний, сгенерированных гипотезой "мясо в обмен на секс".

Предположения гипотезы "мясо в обмен на секс"

Гипотеза "мясо в обмен на секс" основывается на предположениях, что 1) самкам нужен стимул, чтобы преодолеть нежелание спариваться, и 2) изменение поведения самок после передачи мяса может повысить репродуктивный успех самца-донора. Хотя предыдущие исследования распределения мяса среди шимпанзе редко бывают настолько явными, эти предположения являются фундаментальными для эволюционных гипотез, которые чаще всего используются для объяснения таких обменов. Теория взаимного альтруизма (Trivers, 1971) предполагает, что особи по очереди совершают затратные действия, которые приносят пользу другой стороне, что в итоге приводит к чистой выгоде для обоих участников с течением времени. Поэтому, если мы рассматриваем обмен мяса на секс как взаимный обмен, мы должны предположить, что для самки спаривание с определёнными самцами влечёт за собой большие затраты, чем отказ от секса, но эти затраты компенсируются выгодами от получения мяса. Теория биологических рынков (Noë et al., 1991; Noë and Hammerstein, 1995) основывается на аналогичных принципах, отмечая, в частности, что партнёры обмениваются товарами, над которыми каждый имеет дифференцированный контроль. Однако, как мы покажем ниже, как теория, так и доступные эмпирические данные предполагают, что в большинстве случаев самки шимпанзе несут низкие затраты при спаривании и даже получают выгоды от промискуитета. Кроме того, ряд характеристик системы спаривания шимпанзе делает маловероятным, что обмен мяса на секс значительно изменит репродуктивный успех самцов или самок. Это устраняет эволюционную значимость распределения мяса как стратегии спаривания для шимпанзе, даже если оно иногда происходит. Таким образом, с конкретной ссылкой на эволюцию рынков спаривания и "свадебных подарков", мы утверждаем, что текущие модели включают предположения и предсказания, которые нереалистичны для шимпанзе.

Мы начинаем с того, что оспариваем идею о том, что самки шимпанзе вообще должны быть неохотными к спариванию. Самки в видах, которые образуют многосамцовые-многосамковые группы, могут извлекать выгоду несколькими способами, спариваясь промискуитетно. Спаривание со многими самцами может 1) запутать отцовство и, таким образом, препятствовать инфантициду (Hrdy, 1979; van Schaik et al., 2000); 2) способствовать конкуренции спермы, тем самым увеличивая шансы получения высококачественных генов (Clutton-Brock and Harvey, 1976); и 3) обеспечить оплодотворение (Milton, 1985; Small, 1988). Действительно, у шимпанзе одно зачатие обычно включает сотни копуляций с большинством самцов в сообществе (Tutin, 1979; Hasegawa and Hiraiwa-Hasegawa, 1990; Wrangham, 2002). Самки иногда интенсивно спариваются во время беременности (Wallis, 1982; Kibale Chimpanzee Project, неопубликованные данные).

Кроме того, модели спаривания указывают на то, что самки совершают большое количество копуляций, чтобы спариться с большим количеством самцов, а не чаще спариваться с определённым самцом (Wrangham, 2002; Watts, 2007).

Согласуясь с аргументом, что спаривание является низкозатратной активностью для самок (тем самым нарушая предположение №1), уровень сопротивления самок попыткам копуляции со стороны самцов низок. Goodall (1986) отмечает, что в Гомбе самки не подходили для копуляции (в течение одной минуты) только после 61 (4%) из 1475 попыток самцов. Сорок один (67%) из этих отказов включали одну стерильную самку или сестру самца. В Каняваре картина схожа. Мы идентифицировали все попытки копуляции самцов (определяемые как копулятивные наскоки или почти наскоки после подхода или выпрашивания самца) в долгосрочных данных между 1996 и 2006 годами. В течение этого периода только 55 (3%) из 1894 попыток копуляции самцов провалились из-за сопротивления самок (а не вмешательства самцов), обычно потому, что самка убегала с криками или была агрессивна к самцу. Даже в этих редких случаях часто отмечалось, что самка убегала от копуляции в ответ на угрозы со стороны других самцов, а не в прямом сопротивлении своему партнёру. В Таи сопротивление определялось более широко, как когда самка игнорирует или отходит от самца в её первой реакции на его выпрашивание, независимо от того, спаривается ли она с ним впоследствии. Самки сопротивлялись только 265 из 938 (28%) попыток копуляции самцов в Таи (Stumpf and Boesch, 2006; ср. 8%, Boesch and Boesch-Achermann, 2000). Это было лишь немного выше, чем 21% попыток копуляции самок, которые были отклонены самцами (Stumpf and Boesch, 2006).

Таким образом, ни теоретические ожидания, ни эмпирические данные не поддерживают предположение, что самки шимпанзе вообще неохотно спариваются. Однако было высказано предположение, что самки проявляют тонкие предпочтения к определённым самцам, когда вероятность зачатия наиболее высока (Таи: Stumpf and Boesch, 2005; Канявара: Pieta, 2008; Национальный парк Махале Маунтинс, Танзания: Matsumoto-Oda, 1999), что поднимает возможность того, что распределение мяса может исказить эти предпочтения. В существующих моделях рынков спаривания (например, Noë and Hammerstein, 1994, 1995; Gwynne, 2008) для того, чтобы это было правдоподобным аргументом для объяснения эволюции распределения мяса у шимпанзе, должны быть выполнены два дополнительных условия. Во-первых, избирательность самок в выборе партнёра должна быть важным предиктором репродуктивного успеха самцов, как у насекомых, предоставляющих "свадебные подарки" (Gwynne, 2008). Другими словами, выбор самок должен влиять на результаты спаривания самцов. Если самки не могут достичь своих предпочтений в спаривании, то мясо не повлияет на исход любого конфликта интересов. Во-вторых, учитывая высокую стоимость размножения для самок, предпочтение самца, который предлагает мясо, должно приносить самке пользу одним из трёх способов: (a) энергетическая выгода должна помочь субсидировать затраты на размножение; (b) готовность делиться мясом должна быть показателем будущих инвестиций самца в заботу о потомстве; или (c) способность самца добывать мясо должна быть показателем его генетического качества. Однако самцы шимпанзе не обеспечивают потомство и не предоставляют очевидных форм отцовской заботы. Как отмечалось ранее, любые калорийные выгоды, полученные от распределения мяса, кажутся небольшими, хотя мясо может предоставлять микроэлементы, которые могут положительно влиять на репродуктивный успех самки (Tennie et al., 2009). Остаётся возможным, что распределение мяса служит рекламой физической формы самца. Однако, как мы утверждаем ниже, преобладание различных стратегий конкуренции самцов предполагает ограниченную роль избирательности самок в определении репродуктивного успеха самцов.

Три альтернативные стратегии самцов, которые сильно поддерживаются как определяющие репродуктивный успех, предполагают, что выбор партнёра самками играет незначительную роль в сообществах шимпанзе, хотя это может варьироваться среди популяций. Во-первых, как и у многих других видов с многосамцовыми группами, самцы шимпанзе интенсивно борются за возможности спаривания, и мощные самцы часто используют властные тактики для монополизации или контроля доступа к эструсной самке (Tutin, 1979). Самцы инициируют большинство копуляций (Гомбе: Goodall, 1986; Канявара: Emery Thompson and Wrangham, 2008b; Таи: Stumpf and Boesch, 2006), и интенсивность усилий и конкуренции самцов за спаривание увеличивается, когда самки наиболее вероятно зачатие (Emery Thompson and Wrangham, 2008b). Таким образом, высокоранговые самцы достигают наибольшего успеха в спаривании, особенно с наиболее привлекательными или плодовитыми самками (Махале: Nishida, 1997; Будонго: Newton-Fisher, 2004; Канявара: Muller et al., 2006; Duffy et al., 2007). Кроме того, результаты отцовства из Гомбе (Constable et al., 2001; Wroblewski et al., 2009), Таи (Boesch et al., 2006), Махале (Inoue et al., 2008) и Будонго (Newton-Fisher et al., в печати) указывают на то, что высокий ранг и использование конкурентных стратегий спаривания является сильным, хотя и не идеальным, предиктором репродуктивного успеха самцов у шимпанзе.

Во-вторых, хотя крайне редко самцы шимпанзе принуждают самку к копуляции (0.001% копуляций в Таи [Stumpf and Boesch, 2006]; 0.002% в Гомбе, [Goodall, 1986]), самцы, которые примерно на 25% тяжелее самок (Pusey et al., 2005), часто используют агрессию против самок (Muller, 2002). В Каняваре такая агрессия увеличивалась в периовуляторный период (POP), когда вероятность зачатия была наиболее высокой, и агрессия самца по отношению к определённой самке предсказывала его относительный успех в спаривании с этой самкой (Muller et al., 2007). Подобные модели наблюдаются в Гомбе, где Goodall (1986) отмечает, что "Атакуя свою самку... властный самец не только останавливает её от спаривания с его соперником, но также даёт предупреждение, что она должна избегать сексуальных предложений других самцов." Фактически, в Каняваре обусловленная агрессия высокоранговых самцов достаточна для объяснения межличностных и временных вариаций в моделях выпрашивания самок (Muller et al., 2009, в обзоре), которые часто используются как меры предпочтения (Stumpf and Boesch, 2005, 2006; Pieta, 2008). Однако возможно, что влияние принуждения на выражение предпочтений самок варьируется у шимпанзе, как предполагается у западноафриканских шимпанзе (P.t. verus) в Таи, которые, как сообщается, более эффективно осуществляют выбор (Stumpf and Boesch, 2005, 2006).

В целом, основываясь на доступных данных, вероятно, что предпочтения самок в выборе партнёра имеют слабое общее влияние на репродуктивные результаты самцов у шимпанзе по сравнению с силами агрессивной конкуренции самцов, сексуального принуждения и конкуренции спермы, что предполагает, что распределение мяса с редкой неохотной самкой мало что сделает для увеличения репродуктивного успеха самца. Этот вывод подкрепляется тем фактом, что владельцы мяса обычно являются высокоранговыми (например, Gilby, 2006). Эти самцы уже имеют значительное преимущество в обеспечении спариваний благодаря агрессивной конкуренции с другими самцами и их способности эффективно использовать охрану партнёра и принудительную агрессию для увеличения своего относительного успеха в спаривании. Конкурентный успех высокоранговых самцов шимпанзе также предполагает высокое генетическое качество, что делает их желательными партнёрами независимо от любого поведения распределения (Tutin, 1979; Goodall, 1986; Matsumoto-Oda, 1999; Stumpf and Boesch, 2005).

Таким образом, обмен мяса на секс в целом маловероятен среди шимпанзе. Напротив, он имеет очевидный потенциал значимости у насекомых и людей, потому что самки в этих видах ограничивают свои копуляции одним или несколькими самцами и получают большие питательные выгоды от значительных порций пищи, предоставляемых самцами. Тем не менее, когда низко- и среднеранговые самцы шимпанзе действительно контролируют распределяемые порции мяса (Goodall, 1986; Gilby, 2006), такие как при захвате нескольких обезьян или когда высокоранговые самцы насытились, они могут находиться в положении, чтобы обменивать мясо на секс как альтернативную стратегию конкуренции. Поэтому мы рассматриваем эмпирическую основу для обменов мяса на секс среди шимпанзе.

Предсказания гипотезы "мясо в обмен на секс"

Предсказание 1: самцы чаще охотятся, когда доступны самки в эструсе

Единственное эмпирическое исследование, которое показало статистически значимый результат в поддержку гипотезы "мясо в обмен на секс", сообщило, что самцы шимпанзе в Гомбе чаще охотились на обезьян, когда в группе присутствовали самки в эструсе. Используя данные за 10 лет, включая 729 встреч с красными колобусами и 529 охот, Stanford et al. (1994) обнаружили, что при встрече с группой красных колобусов группы, содержащие самок в эструсе, с большей вероятностью начинали охоту, чем группы без таких самок, после учёта размера группы. Stanford et al. (1994) предположили, что такая закономерность возникает потому, что возможность обмена мяса на секс предоставляет дополнительный стимул для охоты.

Однако два аспекта первоначального анализа указывают на необходимость пересмотра этого результата. Во-первых, Stanford et al. (1994) классифицировали самок как "эструсных", даже если их аногенитальные области были лишь частично (на 3/4) отёкшими. Поскольку взрослые самки очень редко спариваются, если они не полностью отёкшие (Goodall, 1986; Wallis, 1997), частично отёкших самок не следует классифицировать как потенциальных краткосрочных партнёров для спаривания. Во-вторых, в долгосрочных записях Гомбе, которые Stanford et al. (1994) использовали для своего исследования, термин "охота" включал случаи, когда самцы бежали по земле под красными колобусами, но не забирались на деревья (Gilby, личное наблюдение). Таким образом, "охоты" в наборе данных Stanford et al. (1994) могли включать случаи, когда шимпанзе проявляли интерес к преследованию добычи, но фактически не охотились.

Gilby et al. (2006) проанализировали 25 лет долгосрочных данных из Гомбе, включая период, изученный Stanford et al. (1994). Используя традиционное определение "охоты" (забирание на дерево в погоне за добычей; см. Boesch and Boesch, 1989; Mitani and Watts, 1999), Gilby et al. (2006) обнаружили, что при заданном размере группы охота с меньшей вероятностью происходила, если присутствовали полностью отёкшие самки в эструсе, что противоречит результату Stanford et al. (1994) (Рис. 1). Чтобы устранить потенциальные проблемы, связанные с регистрацией всех событий в больших группах шимпанзе, Gilby et al. (2006) также провели анализы, сосредоточенные на фокальных самцах, и получили тот же результат. В совокупности исследования Stanford et al. (1994) и Gilby et al. (2006) предполагают, что присутствие самок в эструсе теоретически может стимулировать интерес самцов к получению мяса, но фактически снижает вероятность охоты. Gilby et al. (2006) предположили, что самцы, сталкивающиеся с потенциальной добычей, могут быть вынуждены выбирать между охотой и спариванием. Самцы часто охраняют самок в эструсе, чтобы предотвратить их спаривание с другими самцами. Одиночная охрана партнёра с меньшей вероятностью будет успешной в большой группе (Watts, 1998), и самцы шимпанзе не могут одновременно охранять партнёра и охотиться. Поэтому, даже если самцы больше заинтересованы в охоте, когда присутствуют самки в эструсе (Stanford et al., 1994), они могут отказаться от возможности охотиться, если это поставит под угрозу их способность монополизировать сексуально восприимчивую самку.

Аналогичный анализ был проведён на двух других участках. Gilby et al. (2008) обнаружили схожую тенденцию в Каняваре, предполагая, что охота была менее вероятной, когда присутствовали полностью эструсные самки (p=0.08; 610 встреч, 99 охот). Mitani and Watts (2001) показали, что присутствие отёкших самок не влияло на вероятность охоты самцов в Нгого (164 встречи, 61 охота). Таким образом, на трёх участках, где было проверено Предсказание 1 с использованием данных о поведении охоты в присутствии полностью эструсных самок, оно было отвергнуто (Таблица 1).

Предсказание 2: самцы делятся мясом предпочтительно с самками в эструсе

Несмотря на то, что сексуальный интерес, как известно, не влияет на решения об охоте в Гомбе, Нгого и Каняваре, он всё же может влиять на мотивацию делиться мясом после его получения. Если бы мясо обменивалось на секс, можно было бы ожидать предпочтительного распределения мяса среди самок в эструсе. Исследование Teleki (1973) о поедании мяса среди шимпанзе Гомбе часто цитируется как подтверждение этого предсказания. Teleki (1973) заявил, что самки в эструсе, которые "брали и просили" мясо у самцов-владельцев, с большей вероятностью получали мясо (91/132 "взаимодействий" = 69% успеха), чем самки не в эструсе (42/104 = 40% успеха). Однако критически важно, что ни статистические тесты, ни данные об отдельных особях не были представлены (Teleki, 1973: 162-3). Более того, отчёт Teleki (1973) не различает выпрашивание ("просьбу") и распределение ("взятие"), и поэтому неясно, действительно ли самки в эструсе чаще получали мясо, чем самки не в эструсе.

В Таи наблюдалась тенденция к тому, что самцы делились мясом с самками в эструсе чаще, чем с самками не в эструсе, после учёта их пропорционального представительства в группе (p=0.06, n=5 самцов; Gomes and Boesch, 2009), а в Нгого самцы делились с самками в эструсе чаще, чем можно было бы ожидать случайно (Watts and Mitani, 2002a). Однако ни один из этих анализов не сообщал о частоте, с которой самки подходили к самцам-владельцам мяса, чтобы выпрашивать его, и не учитывал различия в поведении выпрашивания. Правдоподобно, что самки в эструсе чаще получали мясо, потому что они чаще подходили к владельцам мяса (Goodall, 1986). Действительно, "...самки в эструсе держатся ближе к взрослым самцам во время охоты и более настойчивы в своих попытках получить мясо" (Teleki, 1973: 163). Таким образом, сила интереса самки к получению мяса является важным компонентом любого теста предсказания о том, что самцы предпочтительно делятся мясом с самками в эструсе.

Чтобы проиллюстрировать этот важный момент, когда Watts and Mitani (2002a) проанализировали свои данные из Нгого, используя каждое выпрашивание как единицу анализа, самки в эструсе и не в эструсе получали мясо с одинаковой частотой. Конкретно, самки в эструсе получали мясо в 45% из 82 случаев выпрашивания; самки не в эструсе — в 48% из 139 случаев выпрашивания (Watts and Mitani, 2002a). Аналогично, в Гомбе не было обнаружено статистически значимой связи между репродуктивным состоянием самки и вероятностью активного или пассивного распределения мяса, а также количеством полученного мяса (n=217 случаев выпрашивания, 20 самок, 8 взрослых самцов; Gilby, 2006).

В этом исследовании мы идентифицировали 86 случаев в 260 успешных охотах в Каняваре, когда взрослая самка наблюдалась вблизи неродственного взрослого самца (ни сына, ни брата по матери), который ел мясо. Мы обнаружили, что 5 разных самок в эструсе получали мясо в 7 (41.2%) из 17 таких случаев (от 4 разных самцов), в то время как 11 самок не в эструсе имели успех в 43.5% случаев (30/69 с 11 разными самцами). Эта разница не была статистически значимой (GEE логистическая регрессия, χ²₁=0.03, p=0.86, повторное измерение = владелец/выпрашиватель), что дополнительно подтверждает результаты из Гомбе и Нгого.

Таким образом, единственные анализы, которые учитывали частоту, с которой самки подходили к самцам-владельцам мяса, приходят к одному и тому же выводу: самцы шимпанзе не учитывают сексуальное состояние самок при принятии решений о распределении мяса (Таблица 1). Остаётся неизвестным, существуют ли какие-либо обстоятельства, при которых самцы действительно реагируют на сексуальное состояние самки, становясь более щедрыми с мясом.

Предсказание 3: самцы делятся мясом предпочтительно с особенно плодовитыми самками

Существует всё больше доказательств того, что поведение спаривания шимпанзе чувствительно к вероятности зачатия самки. Наиболее заметно, что самцы чаще инициируют копуляции и больше инвестируют в охрану партнёра, межполовую конкуренцию и сексуальное принуждение, когда самка с наибольшей вероятностью может зачать (Muller et al., 2007; Emery Thompson and Wrangham, 2008b). Высокоранговые самцы обычно ответственны за большинство копуляций самки, когда риск зачатия наиболее высок, например, в периовуляторный период (POP); Nishida, 1997; Emery Thompson and Wrangham, 2008b). Самцы в Каняваре также предпочитают более старших, рожавших самок как партнёров для спаривания (Muller et al., 2006) и чаще применяют к ним сексуальное принуждение (Muller et al., 2007). В результате возможно, что, просто классифицируя самок как "эструсных" или "не эструсных", мы включаем многих "малоплодовитых" самок в наши анализы распределения, что маскирует важный эффект. Поэтому мы проверили, предпочитают ли самцы делиться мясом с "высокоплодовитыми" самками.

За 16 лет в Каняваре, в течение которых наблюдались 520 случаев поедания мяса, самка в эструсе подходила к неродственному самцу-владельцу мяса только в 17 случаях. Рожавшие самки в эструсе получали мясо в 5/8 таких случаев выпрашивания, все с одним и тем же самцом. Нерожавшие самки в эструсе получали мясо в 2/9 случаев выпрашивания с 5 разными самцами. Эти данные не показывают значительной разницы (GEE логистическая регрессия, χ²₁=2.70, p=0.10, повторное измерение = владелец/выпрашиватель). Небольшой размер выборки подчёркивает редкость возможностей обмена мяса на секс в Каняваре.

Наши новые анализы данных из Гомбе показывают, что самки в эструсе с известной плодовитостью выпрашивали мясо у фокальных самцов в 65 случаях (объединение долгосрочных данных и набора данных Gilby). Рожавшие самки в эструсе (n=9) получали мясо в 72% из 44 случаев, в то время как нерожавшие самки в эструсе (n=10) получали мясо в 43% из 21 случая, что приближалось к статистической значимости (GEE логистическая регрессия, χ²₁=3.06, p=0.08, повторное измерение = владелец/выпрашиватель; Рис. 2a).

Чтобы учесть возможность того, что эта тенденция может быть независимой от сексуального состояния, мы исследовали, влияет ли плодовитость также на распределение мяса с самками не в эструсе. Это действительно имело место. В Гомбе рожавшие самки не в эструсе значительно чаще получали мясо (60% из 62 случаев выпрашивания), чем нерожавшие самки не в эструсе (30% из 7 случаев выпрашивания, GEE логистическая регрессия, χ²₁=4.41, p=0.04, повторное измерение = владелец/выпрашиватель; Рис. 2b). Та же тенденция наблюдалась в Каняваре, но не была статистически значимой (GEE логистическая регрессия, χ²₁=2.99, p=0.08, повторное измерение = владелец/выпрашиватель). Одним из вероятных объяснений этой закономерности является то, что рожавшие самки (которые, как правило, старше и выше по рангу [Kahlenberg et al., 2008]) могут выпрашивать мясо более настойчиво, чем нерожавшие самки (независимо от сексуального состояния), тем самым увеличивая свои шансы на получение мяса.

Из-за небольшого количества случаев выпрашивания (n=5) мы не смогли проверить, предпочитают ли самцы в Каняваре делиться мясом с самками в POP. Однако в Гомбе мы идентифицировали 70 случаев в долгосрочных данных и наборе данных Gilby, когда самки в эструсе выпрашивали мясо у фокальных самцов. В 51 из этих случаев было достаточно данных, чтобы с высокой уверенностью определить, находилась ли самка в POP (от 2 до 7 дней до детумесценции: Deschner et al., 2003; Emery Thompson, 2005; Emery Thompson and Wrangham, 2008b). Самки в POP (периовуляторный период) с одинаковой вероятностью получали мясо, как и самки в эструсе вне POP (GEE логистическая регрессия, χ²₁=0.20, p=0.65, повторное измерение = владелец/выпрашиватель).

В целом, мы не нашли доказательств того, что самцы в Каняваре и Гомбе чаще делятся мясом с самками в эструсе с высокой вероятностью зачатия (Таблица 1).

Предсказание 4: распределение мяса коррелирует с краткосрочным успехом спаривания самца

Гипотеза "мясо в обмен на секс" предсказывает, что распределение мяса с сексуально восприимчивой самкой должно быть тесно связано с копуляцией (Gilby, 2006), и, в свою очередь, частота спариваний во время или сразу после поедания мяса должна быть выше, когда происходило распределение, чем когда его не было (Mitani and Watts, 2001; Gilby, 2006). Мы не можем проверить это предсказание с высокой статистической мощностью, поскольку частота копуляций во время поедания мяса низка. В Гомбе только 26 (0.6%) из 4401 копуляций, зарегистрированных между 1995 и 2005 годами, произошли во время поедания мяса. Аналогично, в Каняваре только 6 спариваний (0.1%) из 4576, наблюдавшихся между 1996 и 2006 годами, произошли, когда копулирующий самец владел мясом. Однако доступные данные не поддерживают гипотезу.

Stanford (1998) описывает 5 случаев, когда самец в Гомбе отказывался делиться мясом с самкой, пока она не спаривалась с ним. Кроме того, спаривание происходило после 33% успешных охот, на которых присутствовали отёкшие самки (Stanford, 1998). Однако не было доказательств того, что частота копуляций была выше ожидаемой. Более того, не сообщалось, были ли самки, которые спаривались, теми, кто получил мясо.

Более свежие данные противоречат предсказанию о том, что частота спаривания положительно влияет на распределение. В Нгого спаривание происходило в 43% из 37 случаев распределения с самками в эструсе, вероятность, которая не отличалась статистически от 0.5 (Watts and Mitani, 2002a). В Гомбе среди случаев выпрашивания самками в эструсе спаривание происходило в 35% из 23 случаев, когда происходило распределение, по сравнению с 15% из 13 случаев без распределения (Gilby, 2006). Хотя эти данные предполагают, что может быть положительный краткосрочный эффект распределения на спаривание, разница не была статистически значимой после учёта повторных наблюдений за парами (p=0.2). Чтобы изучить этот вопрос дальше, мы идентифицировали все случаи (между 1995 и 2005 годами) в Гомбе (n=24), когда фокальная самка в эструсе получала мясо от самца, и спросили, был ли самец более склонен спариваться с этой самкой после распределения, чем до него. Мы ограничили наш анализ всеми случаями, когда и самка, и самец присутствовали в одной группе в течение 3 часов до и 3 часов после распределения. Вопреки предсказанию, самец-донор мяса с одинаковой вероятностью спаривался с самкой в течение 3-часового периода после распределения (n=4), как и в 3-часовом периоде до распределения (n=3; Знаковый тест, p≈1). В большинстве (10/17) случаев спаривание не наблюдалось ни до, ни после распределения. Аналогично, в Каняваре (1990-2006) мы зарегистрировали только 7 случаев распределения с самкой в эструсе, когда и самец, и самка присутствовали в группе в течение 3 часов до и 3 часов после распределения. Спаривание происходило только в двух из этих случаев — один раз непосредственно перед распределением и один раз сразу после него.

Таким образом, данные из Гомбе, Нгого и Канявары не поддерживают предсказание о том, что краткосрочный успех спаривания самца коррелирует с распределением мяса (Таблица 1).

Обсуждение

На основании нашего обзора распределения мяса и сексуального поведения у шимпанзе, широко цитируемая гипотеза о том, что самцы шимпанзе обменивают мясо с самками для увеличения своего краткосрочного успеха спаривания, не находит поддержки. Мы оспариваем фундаментальные предположения гипотезы в свете существующих моделей обмена на рынках спаривания. Мы отмечаем, что самкам шимпанзе редко требуются материальные стимулы для спаривания, и что в условиях конкурентной системы спаривания шимпанзе потенциальные эффекты таких стимулов на репродуктивный успех любого из партнёров недостаточны для того, чтобы стимулировать эволюцию распределения мяса, особенно при низких уровнях, зарегистрированных в восточноафриканских популяциях.

Наш обзор ставит под сомнение доказательства, которые цитировались в пользу гипотезы "мясо в обмен на секс", двумя способами. Во-первых, мы отмечаем, что поддержка гипотезы исходила только от одного статистически значимого результата (Stanford et al., 1994). Во-вторых, этот анализ включал случаи интереса к охоте, а не только однозначное охотничье поведение, и не всегда различал самок, которые были мотивированы к спариванию, и тех, которые не были.

Наши статистические тесты четырёх ключевых предсказаний гипотезы "мясо в обмен на секс" приводят к последовательным результатам. В совокупности эти исследования показывают, что 1) присутствие сексуально восприимчивых самок не увеличивает вероятность охоты, 2) самцы не делятся предпочтительно с сексуально восприимчивыми самками, 3) самцы не делятся предпочтительно с особенно плодовитыми самками, и 4) распределение мяса с самками не увеличивает краткосрочную вероятность спаривания самца. Наши анализы включали две попытки воспроизвести ранние утверждения в пользу гипотезы "мясо в обмен на секс", и обе они не увенчались успехом.

Если не для секса, то почему самцы шимпанзе делятся мясом с самками? Мы предполагаем, что самцы делятся с самками по тем же причинам, что и с другими самцами. Несколько исследований предположили, что владельцы мяса делятся им, чтобы избежать затрат, связанных с защитой мяса от настойчивых выпрашивателей (Wrangham, 1975; Stevens and Stephens, 2002; Stevens, 2004). Действительно, Gilby (2006) показал, что самцы шимпанзе в Гомбе чаще делились с самками (и самцами), которые были наиболее настойчивы в своих попытках получить мясо. Однако также возможно, что самцы делятся с самками в обмен на груминг или для укрепления социальной связи, как это может быть с самцами (Mitani, 2006; но см. Gilby, 2006). Хотя некоторые исследования продемонстрировали взаимное распределение мяса среди самцов (обзор в Muller and Mitani, 2005), остаётся неясным, связано ли такое распределение с скрытой третьей переменной, такой как преследование.

Гипотеза "мясо в обмен на секс" изначально была предложена для описания обменов, которые увеличивали бы краткосрочный успех спаривания самца (Stanford, 1996). На основании всех доступных доказательств мы заключаем, что гипотеза "мясо в обмен на секс" должна быть отвергнута. Мы с нетерпением ждём дальнейших тестов, чтобы выяснить, применима ли она в каких-либо обстоятельствах к шимпанзе.

Остаётся интригующей возможность того, что самцы делятся мясом с самками как часть долгосрочной стратегии спаривания. Например, шимпанзе иногда образуют сексуальные консорты, в которых самец и самка путешествуют вместе на окраине территории сообщества, активно избегая других шимпанзе (Tutin, 1979). Спаривание является исключительным во время этих консортов, которые могут длиться недели или месяцы. Хотя самцы иногда успешно принуждают самку к консорту (Goodall, 1986), сотрудничество самки способствует успешному консорту. В любой момент она может подать голос и предупредить остальных членов сообщества об их местоположении. Теоретически самцы могли бы использовать пожертвования мяса, чтобы поощрить участие самки в будущих консортах.

Эта идея была намечена Tutin (1979), который показал, что самцы в Гомбе, которые часто делились мясом с самками, имели высокие показатели консортов. К сожалению, Tutin не сообщил, были ли эти самцы более склонны делиться мясом или просто чаще владели мясом. Более того, Tutin (1979) не показал, увеличивало ли распределение мяса с конкретной самкой шансы самца на консорт с этой самкой. Недавнее исследование в Боссу, Гвинея, обнаружило, что бета-самец делился папайей с частым партнёром по консорту (Hockings et al., 2007), но не было доказательств того, что распределение и консорт были причинно связаны.

Самые убедительные доказательства в поддержку идеи о том, что самцы шимпанзе используют мясо как часть долгосрочной стратегии спаривания, исходят из недавнего исследования в Таи. После учёта нескольких потенциально смешивающих факторов, включая частоту груминга, ранг доминирования, модели ассоциации и частоту выпрашивания, Gomes and Boesch (2009) обнаружили, что циклирующие самки спаривались чаще с самцами, которые делились с ними мясом хотя бы один раз в течение 22 месяцев, чем с самцами, которые никогда не делились с ними мясом. Эта закономерность оставалась значимой после исключения всех случаев распределения с самками в эструсе, что предполагает, что самцы обменивали мясо на секс на долгосрочной основе. Примечательно, что Gomes and Boesch (2009) не нашли доказательств краткосрочных обменов мяса на секс, а также не обнаружили корреляции между количеством распределённого мяса (или частотой распределения) и количеством спариваний в паре. Дизайн исследования не позволял проверить предсказуемую временную связь между распределением и копуляцией (т.е., происходило ли распределение до спаривания или после него).

Исследование Gomes and Boesch (2009) поднимает важные вопросы. Во-первых, если самки действительно ценят мясо как стимул для спаривания, почему распределение предсказывает долгосрочную, но не краткосрочную частоту спаривания (см. Предсказание 4 выше)? Во-вторых, почему не было корреляции между количеством мяса, полученного самками, и количеством раз, когда она спаривалась с самцом? В-третьих, может ли долгосрочная корреляция между распределением и спариванием быть обусловлена тем, что самцы, которые были искусны в добыче мяса (и были готовы делиться им), также были в целом предпочтительными сексуальными партнёрами (по причинам, не связанным с распределением мяса)? Наконец, какую долю случаев распределения мяса в Таи можно объяснить долгосрочными обменами мяса на секс? Ответы на такие вопросы покажут, могут ли шимпанзе поддерживать долгосрочный обмен мяса на секс, даже при отсутствии каких-либо краткосрочных обменов.

Хотя данные из других мест исследований скудны, результат из Таи, похоже, не обобщается на другие популяции шимпанзе. В Нгого данный самец с одинаковой вероятностью спаривался с самкой во время сексуальных циклов, в которых он делился с ней мясом, как и во время тех, в которых он не делился (n=12; Mitani and Watts, 2001). Аналогично, в зоопарке Бургерса (Арнем, Нидерланды) самцы не спаривались чаще (Hemelrijk et al., 1992) и не производили больше потомства (Hemelrijk et al., 1999) с теми самками, с которыми они чаще всего делились едой. Возможно, что социальная динамика шимпанзе в Таи отличается от других мест. Например, частота передачи мяса, наблюдаемая в Таи (262 передачи мяса между самцами и самками за 22 месяца [Gomes and Boesch, 2009]), была намного выше, чем в восточноафриканских местах (например, Нгого: 103 передачи мяса между самцами и самками за 37 месяцев [Watts and Mitani, 2002a]), в то время как частота копуляций была намного ниже (0.144 копуляции/час [Gomes and Boesch, 2009], ср. Нгого: 3.53 копуляции/час [Watts, 2007]). Эти моменты предполагают другую динамику спаривания, которая может предоставлять больше свободы действий самкам в Таи.

Такие межпопуляционные различия поднимают возможность того, что даже краткосрочные обмены мяса на секс среди шимпанзе могут быть обнаружены в будущем. Однако они ещё не были найдены.

Выводы

Идея о том, что шимпанзе обменивают мясо на секс, часто цитируется антропологами, стремящимися понять эволюционные корни человеческого поведения. Распределение пищи обычно провозглашается важной вехой в эволюционной истории человека (Isaac, 1978), связанной с такими характерными человеческими чертами, как централизованное собирательство, большие, метаболически дорогие мозги (Aiello and Wheeler, 1995), и даже концепции справедливости, равенства и наказания (Fehr and Schmidt, 1999; Gintis, 2000). Аргументированно, одним из самых важных предполагаемых последствий распределения пищи для эволюции человека было развитие сексуального разделения труда и парных связей. Самцы сосредотачивали свои усилия на охоте на дичь, высококачественный, высоковариативный источник пищи, в то время как самки собирали низкокачественные, низковариативные продукты, такие как корни и клубни. Распределение позволяло обоим полам иметь высококачественную диету (т.е., больше мяса), минимизируя риск голода. Этот сценарий создал бы конкуренцию за спаривание среди самых успешных охотников, которые могли бы демонстрировать свои навыки, широко распределяя мясо и обменивая его на секс, тем самым закладывая основу для парных связей. Хотя анекдоты о мясе в обмен на секс у шимпанзе часто используются как доказательство эволюционного происхождения этих обменов, связь между распределением пищи, парными связями и производным характером сексуального разделения труда у гоминин на самом деле стала бы более шаткой, если бы наши промискуитетные предки проводили подобные обмены мяса на секс. Однако мы заключаем, что такие сценарии неуместны. Вместо этого мы обнаруживаем, что передачи мяса у шимпанзе редко мотивированы сексуально. Краткосрочный сексуальный бартер у людей, по-видимому, является уникальной и производной чертой.

Ссылки

Aiello, L.C., Wheeler, P., 1995. The expensive tissue hypothesis: the brain and digestive system in human and primate evolution. Curr. Anthropol. 36, 199-221.

Arnqvist, G., Nilsson, T., 2000. The evolution of polyandry: multiple mating and female fitness in insects. Anim. Behav. 60, 145-164.

Bird, R., 1999. Cooperation and conflict: the behavioral ecology of the sexual division of labor. Evol. Anthropol. 8, 65-75.

Boesch, C., 1994. Chimpanzees-red colobus monkeys: a predator-prey system. Anim. Behav. 47, 1135-1148.

Boesch, C., Boesch, H., 1989. Hunting behavior of wild chimpanzees in the Taï National Park. Am. J. Phys. Anthropol. 78, S47-S73.

Boesch, C., Boesch-Achermann, H., 2000. The Chimpanzees of the Taï Forest. Behavioural Ecology and Evolution. Oxford University Press, Oxford.

Boesch, C., Kobou, G., Nene, H., Vigilant, L., 2006. Male competition and paternity in wild chimpanzees of the Taï forest. Am. J. Phys. Anthropol. 130, 103-115.

Bunn, H.T., 2007. Meat made us human. In: Ungar, P. (Ed.), Evolution of the Human Diet. Oxford University Press, Oxford, pp. 191-211.

Clutton-Brock, T.H., Harvey, P.H., 1976. Evolutionary rules and primate societies. In: Bateson, P.P.G., Hinde, R.A. (Eds.), Growing Points in Ethology. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 195-237.

Constable, J.L., Ashley, M.V., Goodall, J., Pusey, A.E., 2001. Noninvasive paternity assignment in Gombe chimpanzees. Mol. Ecol. 10, 1279-1300.

Deschner, T., Boesch, C., 2007. Can the patterns of sexual swelling cycles in female Taï chimpanzees be explained by the "cost-of-sexual attraction" hypothesis? Int. J. Primatol. 28, 389-406.

Deschner, T., Heistermann, M., Hodges, K., Boesch, C., 2003. Timing and probability of ovulation in relation to sex skin swelling in wild West African chimpanzees, Pan troglodytes verus. Anim. Behav. 66, 551-560.

Duffy, K.G., Wrangham, R.W., Silk, J.B., 2007. The price of power: male chimpanzees exchange political support for mating opportunities. Curr. Biol. 17, R586-R587.

Emery Thompson, M., 2005. Reproductive endocrinology of wild female chimpanzees (Pan troglodytes schweinfurthii): methodological considerations and the role of hormones in sex and conception. Am. J. Primatol. 67, 137-158.

Emery Thompson, M., Jones, J.H., Pusey, A.E., Brewer Marsden, S., Goodall, J., Marsden, D., Matsuzawa, T., Nishida, T., Reynolds, V., Sugiyama, Y., Wrangham, R.W., 2007a. Aging and fertility patterns in wild chimpanzees provide insights into the evolution of menopause. Curr. Biol. 17, 2150-2156.

Emery Thompson, M., Kahlenberg, S.M., Gilby, L.C., Wrangham, R.W., 2007b. Core area quality is associated with variance in reproductive success among female chimpanzees at Kibale National Park. Anim. Behav. 73, 501-512.

Emery Thompson, M., Wrangham, R.W., 2008a. Diet and reproductive function in wild female chimpanzees (Pan troglodytes schweinfurthii) at Kibale National Park, Uganda. Am. J. Phys. Anthropol. 135, 171-181.

Emery Thompson, M., Wrangham, R.W., 2008b. Male mating interest varies with female fecundity in Pan troglodytes schweinfurthii of Kanyawara, Kibale National Park. Int. J. Primatol. 29, 885-905.

Fedorka, K.M., Mousseau, T.A., 2002. Nuptial gifts and the evolution of male body size. Evolution 56, 590-596.

Fehr, E., Schmidt, K.M., 1999. A theory of fairness, competition and cooperation. Q. J. Econ. 114, 817-868.

Gilby, I.C., 2004. Hunting and Meat Sharing among the Chimpanzees of Gombe National Park, Tanzania. Ph.D Thesis, University of Minnesota.

Gilby, I.C., 2006. Meat sharing among the Gombe chimpanzees: harassment and reciprocal exchange. Anim. Behav. 71, 953-963.

Gilby, I.C., Eberly, L.E., Pintea, L., Posey, A.E., 2006. Ecological and social influences on the hunting behaviour of wild chimpanzees (Pan troglodytes schweinfurthii). Anim. Behav. 72, 169-180.

Gilby, I.C., Eberly, L.E., Wrangham, R.W., 2008. Economic profitability of social products among wild chimpanzees: individual variation promotes cooperation. Anim. Behav. 75, 351-360.

Gilby, I.C., Wrangham, R.W., 2008. Association patterns among wild chimpanzees (Pan troglodytes schweinfurthii) reflect sex differences in cooperation. Behav. Ecol. Sociobiol. 62, 1831-1842.

Gintis, H., 2000. Strong reciprocity and human sociality. J. Theor. Biol. 206, 169-179.

Gomes, C.M., Boesch, C., 2009. Wild chimpanzees exchange meat for sex on a longterm basis. PLoS ONE 4, e5116.

Goodall, J., 1986. The Chimpanzees of Gombe: Patterns of Behavior. Harvard University Press, Cambridge, MA.

Gregor, T., 1985. Anxious Pleasures: the Sexual Lives of an Amazonian People. University of Chicago Press, Chicago.

Gwynne, D.T., 2008. Sexual conflict over nuptial gifts in insects. Annu. Rev. Entomol. 53, 83-101.

Hasegawa, T., Hirawa-Hasegawa, M., 1990. Sperm competition and mating behavior. In: Nishida, Y. (Ed.), The Chimpanzees of the Mahale Mountains: Sexual and Life History Strategies. University of Tokyo Press, Tokyo, pp. 115-132.

Hawkes, K., Bird, R.B., 2002. Showing off, handicap signaling, and the evolution of men's work. Evol. Anthropol. 11, 58-67.

Hemelrijk, C.K., Meier, C., Martin, R.D., 1999. 'Friendship' for fitness in chimpanzees? Anim. Behav. 58, 1223-1229.

Hemelrijk, C.K., van Laren, G.J., van Hooff, J.A.R.A.M., 1992. Sexual exchange relationships in captive chimpanzees? Behav. Ecol. Sociobiol. 30, 269-275.

Hockings, K.J., Humle, T., Anderson, J.R., Biro, D., Sousa, C., Ohashi, G., Matsuzawa, T., 2007. Chimpanzees share forbidden fruit. PLoS ONE 2, e886.

Holmberg, A.R., 1969. Nomads of the Long Bow. The Siriono of Eastern Bolivia. Natural History Press, Garden City, NY.

Hrdy, S.B., 1979. Infanticide among animals - review, classification, and examination of the implications for the reproductive strategies of remales. Ethol. Sociobiol. 1, 13-40.

Inoue, E., Inoue-Murayama, M., Vigilant, L., Takenaka, O., Nishida, T., 2008. Relatedness in wild chimpanzees: influence of paternity, male philopatry, and demographic factors. Am. J. Phys. Anthropol. 137, 256-262.

Isaac, G., 1978. The food-sharing behavior of protohuman hominoids. Sci. Am. 238, 90-108.

Kahlenberg, S.M., Emery Thompson, M., Wrangham, R.W., 2008. Female competition over core areas in Pan troglodytes schweinfurthii, Kibale National Park, Uganda. Int. J. Primatol. 29, 931-947.

Lovejoy, C.O., 2009. Reexamining human origins in light of Ardipithecus ramidus. Science 326, 74.e71-74.e78.

Matsumoto-Oda, A., 1999. Female choice in the opportunistic mating of wild chimpanzees (Pan troglodytes schweinfurthii) at Mahale. Behav. Ecol. Sociobiol. 46, 258-266.

Milton, K., 1985. Mating patterns of woolly spider monkeys, Brachyteles arachnoides implications for female choice. Behav. Ecol. Sociobiol. 17, 53-59.

Milton, K., 2003a. The critical role played by animal source foods in human (Homo) evolution. J. Nutr. 133, 3886S-3892S.

Milton, K., 2003b. Micronutriment intakes of wild primates: are humans different? Comp. Biochem. Phys. A 136, 47-59.

Mitani, J.C., 2006. Reciprocal exchange in chimpanzees and other primates. In: Kappeler, P.M., van Schaik, C.P. (Eds.), Cooperation in Primates: Mechanisms and Evolution. Springer-Verlag, Heidelberg, pp. 101-113.

Mitani, J.C., Watts, D.P., 1999. Demographic influences on the hunting behavior of chimpanzees. Am. J. Phys. Anthropol. 109, 439-454.

Mitani, J.C., Watts, D.P., 2001. Why do chimpanzees hunt and share meat? Anim. Behav. 61, 915-924.

Muller, M.N., 2002. Agonistic relations among Kanyawara chimpanzees. In: Boesch, C., Hohmann, G., Marchant, L. (Eds.), Behavioural Diversity in Chimpanzees and Bonobos. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 112-124.

Muller, M.N., Emery Thompson, M., Kahlenberg, S.M., Wrangham, R.W., in review. Male coercion constrains female choice in wild chimpanzees.

Muller, M.N., Emery Thompson, M., Wrangham, R.W., 2006. Male chimpanzees prefer mating with old females. Curr. Biol. 16, 2234-2238.

Muller, M.N., Kahlenberg, S.M., Emery Thompson, M., Wrangham, R.W., 2007. Male coercion and the costs of promiscuous mating for female chimpanzees. Proc. Roy. Soc. Lond. B Bio. 274, 1009-1014.

Muller, M.N., Kahlenberg, S.M., Wrangham, R.W., 2009. Male aggression and sexual coercion in chimpanzees. In: Muller, M.N., Wrangham, R.W. (Eds.), Sexual Coercion in Primates: an Evolutionary Perspective on Male Aggression against Females. Harvard University Press, Cambridge, MA, pp. 3-22.

Muller, M.N., Mitani, J.C., 2005. Conflict and cooperation in wild chimpanzees. Adv. Stud. Behav. 35, 275-331.

Newton-Fisher, N.E., 2004. Hierarchy and social status in Budongo chimpanzees. Primates 45, 81-87.

Newton-Fisher, N.E., Notman, H., Reynolds, V., 2002. Hunting of mammalian prey by Budongo Forest chimpanzees. Folia Primatol. 73, 281-283.

Newton-Fisher, N.E., Emery Thompson, M., Reynolds, V., Boesch, C., Vigilant, L. Paternity and social rank in wild chimpanzees (Pan troglodytes) from the Budongo Forest, Uganda. Am J Phys Anthropol. in press.

Nishida, T., 1968. The social group of wild chimpanzees in the Mahali mountains. Primates 9, 167-224.

Nishida, T., 1997. Sexual behavior of adult male chimpanzees of the Mahale Mountains National Park, Tanzania. Primates 38, 379-398.

Noë, R., Hammerstein, P., 1994. Biological markets: supply and demand determine the effect of partner choice in cooperation, mutualism and mating. Behav. Ecol. Sociobiol. 35, 1-11.

Noë, R., Hammerstein, P., 1995. Biological markets. Trends Ecol. Evol. 10, 336-339.

Noë, R., van Schaik, C.P., van Hooff, J.A.R.A.M., 1991. The market effect: an explanation for pay-off asymmetries among collaborating animals. Ethology 87, 97-118.

Pieta, K., 2008. Female mate preferences among chimpanzees (Pan troglodytes schweinfurthii) of Kanyawara, Kibale National Park. Int. J. Primatol. 29, 845-864.

Pollock, D., 2002. Partible paternity and multiple maternity among the Kolina. In: Beckerman, S., Valentine, P. (Eds.), Cultures of Multiple Fathers: the Theory of Practice of Partible Paternity in Lowland South America. University Press of Florida, Gainesville, FL, pp. 42-61.

Pusey, A.E., Oehlert, G.W., Williams, J.M., Goodall, J., 2005. Influence of ecological and social factors on body mass of wild chimpanzees. Int. J. Primatol. 26, 3-31.

Radetsky, P., 1995. Gut thinking. Discover 16 (5), 76-81.

Reynolds, V., 2005. The Chimpanzees of the Budongo Forest - Ecology, Behaviour, and Conservation. Oxford University Press, Oxford.

Shlain, L., 2003. Sex, Time and Power: How Women's Sexuality Shaped Human Evolution. Viking, New York, NY.

Small, M.F., 1988. Female primate sexual behavior and conception: are there really sperm to spare? Curr. Anthropol. 29, 81-95.

Stanford, C., 1996. The hunting ecology of wild chimpanzees: implications for the evolutionary ecology of Ploicene hominids. Am. Anthropol. 98, 96-113.

Stanford, C.B., 1998. Chimpanzee and Red Colobus. Harvard University Press, Cambridge, MA.

Stanford, C.B., Wallis, J., Mpongo, E., Goodall, J., 1994. Hunting decisions in wild chimpanzees. Behaviour 131, 1-18.

Stevens, J.R., 2004. The selfish nature of generosity: harassment and food sharing in primates. Proc. Roy. Soc. Lond. B Bio. 271, 451-456.

Stevens, J.R., Stephens, D.W., 2002. Food sharing: a model of manipulation by harassment. Behav. Ecol. 13, 393-400.

Stumpf, R.M., Boesch, C., 2005. Does promiscuous mating preclude female choice? female sexual strategies in chimpanzees (Pan troglodytes verus) of the Tai National Park, Cote d'Ivoire. Behav. Ecol. Sociobiol. 57, 511-524.

Stumpf, R.M., Boesch, C., 2006. The efficacy of female choice in chimpanzees of the Tai Forest, Cote d'Ivoire. Behav. Ecol. Sociobiol. 60, 749-765.

Takahata, Y., Hasegawa, T., Nishida, T., 1984. Chimpanzee predation in the Mahale Mountains from August 1979 to May 1982. Int. J. Primatol. 5, 213-233.

Teleki, G., 1973. The Predatory Behavior of Wild Chimpanzees. Bucknell University Press, Lewisburg, PA.

Tennie, C., Gilby, I.C., Mundry, R., 2009. The meat-scrap hypothesis: small quantities of meat may promote cooperation in wild chimpanzees (Pan troglodytes). Behav. Ecol. Sociobiol. 63, 421-431.

Thornhill, R., 1984. Alternative female choice tactics in the scorpion fly Hylobitucus apicalis (Mesoptera) and their implications. Am. Zool. 24, 307-383.

Trivers, R.L., 1971. The evolution of reciprocal altruism. Q. Rev. Biol. 46, 35-57.

Tutin, C.E.G., 1979. Mating patterns and reproductive strategies in a community of wild chimpanzees (Pan troglodytes schweinfurthii). Behav. Ecol. Sociobiol. 6, 29-38.

Uehara, S., 1997. Predation on mammals by the chimpanzee (Pan troglodytes). Primates 38, 193-214.

van Schaik, C.P., Hodges, J.K., Nunn, C.L., 2000. Paternity confusion and the ovarian cycles of female primates. In: van Schaik, C.P., Jonson, C.H. (Eds.), Infanticide by Males and its Implications. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 361-387.

Wallis, J., 1982. Sexual behavior of captive chimpanzees (Pan troglodytes): pregnant versus cycling females. Am. J. Primatol. 3, 77-88.

Wallis, J., 1997. A survey of reproductive parameters in the free-ranging chimpanzees of Gombe National Park. J. Reprod. Fertil. 109, 297-307.

Watts, D.P., 1998. Coalitionary mate guarding by male chimpanzees at Ngogo, Kibale National Park, Uganda. Behav. Ecol. Sociobiol. 44, 43-55.

Watts, D.P., 2007. Effects of male group size, parity, and cycle stage on female chimpanzee copulation rates at Ngogo, Kibale National Park, Uganda. Primates 48, 222-231.

Watts, D.P., Mitani, J.C., 2002a. Hunting and meat sharing by chimpanzees at Ngogo, Kibale National Park, Uganda. In: Boesch, C., Hohmann, G., Marchant, L. (Eds.), Behavioural Diversity in Chimpanzees and Bonobos. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 244-255.

Watts, D.P., Mitani, J.C., 2002b. Hunting behavior of chimpanzees at Ngogo, Kibale National Park, Uganda. Int. J. Primatol. 23, 1-28.

Williams, J.M., Pusey, A.E., Carlis, J.V., Farm, B.P., Goodall, J., 2002. Female competition and male territorial behaviour influence female chimpanzees' ranging patterns. Anim. Behav. 63, 347-360.

Wrangham, R.W., 1975. The Behavioural Ecology of Chimpanzees in Gombe National Park, Tanzania. Ph.D. Dissertation, Cambridge University.

Wrangham, R.W., 2002. The cost of sexual attraction: is there a trade-off in female Pan between sex appeal and received coercion? In: Boesch, C., Hohmann, G., Marchant, L. (Eds.), Behavioural Diversity in Chimpanzees and Bonobos. Cambridge University Press, Cambridge, pp. 204-215.

Wrangham, R.W., Clark, A.P., Isabirye-Basuta, G., 1992. Female social relationships and social organization of Kibale forest chimpanzees. In: Nishida, T., McGrew, W.C., Marler, P., Pickford, M., de Waal, F.B.M. (Eds.), Topics in Primatology. Vol. 1. Human Origins. Tokyo University Press, Tokyo, pp. 81-98.

Wrangham, R.W., Smuts, B., 1980. Sex differences in the behavioral ecology of chimpanzees in the Gombe National Park, Tanzania. J. Reprod. Fertil. Suppl. 28, 13-31.

Wroblewski, E.E., Murray, C.M., Keele, B.F., Schumacher-Stankey, J.C., Hahn, B.H., Pusey, A.E., 2009. Male dominance rank and reproductive success in chimpanzees, Pan troglodytes schweinfurthii. Anim. Behav. 77, 873-885.