Влияние нагрузки на ткани пародонта. Частичный перевод главы 13 Lindhe’s Clinical Periodontology
Jan Lindhe1 , Niklaus P. Lang2 , and Tord Berglundh1 1 Department of Periodontology, Institute of Odontology, The Sahlgrenska Academy at University of Gothenburg, Gothenburg, Sweden 2 Depa
Lindhe’s Clinical Periodontology and Implant Dentistry Seventh Edition. Chapter 13 Effect of Load on Periodontal and Peri‐Implant Tissues
Документально подтверждено, что периодонтальная связка играет важную роль в ответе на окклюзионные силы, воздействующие на коронковую часть зуба во время функционирования.
Окклюзионная травма — это термин, который используется для описания патологических или адаптационных изменений, которые развиваются в пародонте в результате чрезмерного усилия, производимого жевательными мышцами. Другими часто используемыми терминами являются: травматическая окклюзия, травматогенная окклюзия, пародонтальный травматизм и перегрузка.
Jepsen et al. в 2018 была предложена современная терминология. Таким образом, травматическая окклюзионная сила была определена как любая окклюзионная сила, приводящая к повреждению зубов и/или пародонтального аппарата, в то время как окклюзионная травма описывает повреждение аппарата прикрепления пародонта.
Травмирующие силы могут воздействовать на отдельный зуб или на группы зубов при преждевременном контакте; они могут возникать в сочетании с парафункциями, такими как клинч и бруксизм, или в сочетании с потерей или миграцией премоляров и коренных зубов с сопутствующим постепенным перемещением передних зубов верхней челюсти.
Повреждение тканей, связанное с травмой в результате окклюзии, часто делится на первичное и вторичное. Первичная форма включает тканевые реакции (повреждение) выявляемое вокруг зуба с нормальным по высоте пародонтом, в то время как вторичная форма связана с ситуациями, в которых окклюзионные силы приводят к повреждению редуцированного пародонта. Различие между первичной и вторичной формами повреждения – первичная и вторичная окклюзионная травма – не существенны, поскольку изменения, которые происходят в пародонте вследствие окклюзионной травмы сходны и не зависят от высоты пораженной ткани, то есть пародонта. Однако важно понимать, что симптомы окклюзионной травмы могут развиться только в ситуациях, когда величина нагрузки, вызванной окклюзией, настолько высока, что пародонт вокруг зуба не может должным образом выдержать и распределить возникающую нагрузку, не изменяя положения и стабильности
задействованного зуба. Это означает, что в случаях сильно уменьшенной высоты пародонта даже сравнительно небольшие усилия могут вызвать адаптивные изменения в пародонте.
С тех пор как Karolyi (1901) постулировал, что может существовать взаимосвязь между “травмой в результате окклюзии” и “альвеолярной пиореей”, высказывались различные мнения относительно обоснованности этого утверждения. В 1930‑е годы, Box (1935) and Stones (1938) сообщили об экспериментах на овцах и обезьянах, результаты которых, по-видимому, указывали на то, что “травма в результате окклюзии является этиологическим фактором в возникновении той разновидности заболеваний пародонта, при которых происходит образование вертикального кармана в области одного или нескольких зубов” . Эксперименты Бокса и Стоунза, однако, подверглись критике из-за отсутствия надлежащего контроля и из-за того, что их дизайн не оправдывал сделанные выводы.
Взаимодействие между окклюзионной травмой и заболеваниями пародонта, связанным с зубным налетом, у людей часто обсуждалось в период 1955-1970 годов в связи с “описаниями клинических случаев”, заявлениями “по моему мнению” и т.д. Даже если такие разрозненные данные могут иметь некоторую ценность в клинической стоматологии, очевидно, что выводы, сделанные на основе результатов исследований, гораздо более уместны. Выводы, основанные на исследованиях, не являются всегда бесспорными, но они приглашают читателя подвергнуть их критике, чего не делают неофициальные данные.
Подвижные зубы и глубина зондирования
Результаты некоторых клинических исследований, в некоторой степени подтверждают концепцию о том, что окклюзионная травма (и повышенная подвижность зубов) может оказывать пагубное воздействие на пародонт. Neiderud et al. (1992) в исследовании на собаках породы бигль продемонстрировали, что изменения тканей, которые происходят на подвижных зубах с клинически здоровыми деснами (и нормальной высотой прикрепления тканей), могут снижать сопротивление тканей пародонта зондированию. Другими словами если сравнивать похожие зубы – один неподвижный и один гипермобильный – кончик зонда проникнет на 0,5 мм глубже у подвижного зуба, чем у неподвижного. Этот вывод необходимо принимать во внимание при интерпретации клинических данных.
В ранних экспериментах изучалась реакция пародонта после приложения усилий к зубам только в одном направлении. Образцы биопсии, включая зуб и пародонт, были взяты через различные промежутки времени и подготовлены для гистологического исследования.
Воздействие на зуб односторонних сил определенной величины, частоту или продолжительность которых ткани пародонта не в состоянии выдержать и распределить, сохраняя стабильность зуба, приводит к развитию определенных реакций в периодонтальной связке, что в конечном итоге приводит к адаптации структур пародонта к изменившимся функциональным требованиям.
Если на коронку зуба воздействуют такие горизонтально направленные силы, зуб имеет тенденцию наклоняться в направлении действия. Эти силы приводят к образованию зон давления и растяжения в пределах краевых и
верхушечных отделах пародонта. Тканевые реакции, которые развиваются в зоне давления, характерны для легкого воспаления (увеличение количества сосудов, повышенная проницаемость сосудов, тромбоз сосудов и дезорганизация клеток и пучков коллагеновых волокон).
Если коронка зуба подвергается чрезмерным горизонтально направленным усилиям (стрелка), Зоны давления (Р) и растяжения (T) будут развиваться в краевой и апикальной частях периодонта. Супракрестальная соединительная ткань остается незатронутой при приложении силы. В зонах давления и растяжения происходят изменения тканей, которые в конечном итоге наклоняют зуб в направлении действия силы. (b) Когда зуб больше не подвергается травме, происходит полная регенерация тканей пародонта. Здесь не происходит апикальное прорастание зубодесневого эпителия.
Если величина усилий находится в определенных пределах, жизнеспособность клеток периодонтальной связки сохраняется, на костной поверхности альвеолы в зоне давления вскоре появляются остеокласты, рассасывающие кость. Запускается процесс прямой резорбции кости.
Если приложенное усилие будет более значительным, ткань периодонтальной связки в зоне давления может омертветь и подвергнуться гиалинизации. Таким образом, “прямая резорбция кости” невозможна. Вместо этого остеокласты появляются в костномозговых пространствах внутри прилегающей костной ткани, где концентрация стресса ниже, и запускается процесс “непрямой резорбции кости”. В результате этой реакции окружающая кость рассасывается до тех пор, пока не произойдет прорыв к гиалинизированной ткани в зоне давления. Этот прорыв приводит к сокращению напряжения в этой области, и клетки из соседней кости или прилегающих областей периодонтальной связки могут пролиферировать в зону давления и заменить ранее гиалинизированную ткань, тем самым восстанавливая условия для “прямой резорбции кости”.
Независимо от того, носит ли резорбция кости прямой или непрямой характер, зуб перемещается (наклоняется) далее в направлении силы.
Одновременно с изменениями тканей в зоне давления происходит смещение кости в зоне натяжения для поддержания нормальной ширины периодонтальной связки в этой области. Из-за реакций тканей в зонах давления и растяжения зуб становится гипермобильным.
Когда зуб переместился (наклонился) в положение, в котором действие сил устраняется, происходит заживление тканей пародонта как в зонах давления, так и в зонах растяжения, и зуб становится устойчивым в своем новом положении.
При ортодонтических наклонных движениях на зубах со здоровым пародонтом не происходит ни воспаления десен, ни потери соединительнотканного прикрепления. Эти тканевые реакции принципиально не отличаются от тех, которые возникают вследствие корпусного движения зубов в ортодонтической терапии (Reitan 1951). Главное отличие заключается в том, что зоны давления и натяжения, в зависимости от направления силы, более протяженны в апикокорональном направлении вдоль поверхности корня, чем при опрокидывающем движении. Усилие не воздействует на супракрестальную соединительную ткань ни в сочетании с опрокидыванием, ни в сочетании с корпусными движениями зуба. Таким образом, односторонние усилия, оказываемые на коронки зубов, не вызовут воспалительных реакций в деснах и не приведут к потере прикрепления соединительной ткани.
Однако исследования показали, что ортодонтические силы, вызывающие перемещение зубов корпусное (или опрокидывание) , могут привести к рецессии десен и потере прикрепления соединительной ткани (Steiner et al. 1981; Wennström et al. 1987). Такое разрушение аппарата прикрепления происходило на участках с гингивитом, когда, кроме этого, зуб перемещался с выходом из альвеолярного отростка. В таких местах образовывался костный дефект, и, если покрывающие его мягкие ткани были тонкими (в направлении движения зуба), происходила рецессия (потеря прикрепления).
Критика также была направлена на эксперименты в которых наносили зубам только одностороннюю травму (Wentz et al. 1958). Было высказано предположение, что у людей, в отличие от описанных выше экспериментов на животных, окклюзионные силы действуют попеременно то в одном, то в противоположном направлении. Такие силы были названы колебательными силами.
Здоровый пародонт с нормальной высотой
Сообщалось об экспериментах, в которых на коронки зубов воздействовали травмирующими силами, поочередно в щечном/язычном или мезиальном/ дистальном направлениях, и зубам не позволяли отодвинуться от воздействующей силы (e.g. Wentz et al. 1958; Glickman & Smulow 1968; Svanberg & Lindhe 1973; Meitner 1975; Ericsson &Lindhe 1982).
При “колебательной травме” невозможно определить четкие зоны давления и растяжения, скорее, наблюдается сочетание давления и растяжения с обеих сторон от зуба.
Два премоляра нижней челюсти с нормальными тканями пародонта (а) подвергаются воздействию колебательных сил (b), как показано двумя стрелками. Комбинированные зоны растяжения и давления (оранжевые участки) характеризуются признаками острого воспаления, включая разрушение коллагена, резорбцию кости и резорбцию цемента. В результате резорбции кости пространство периодонтальной связки постепенно увеличивается в размерах с обеих сторон зубов, а также в периапикальной области. (с)Когда действие силы компенсировано увеличенной шириной периодонтальной связки, в ткани связок не наблюдается признаков воспаления. Колебательные силы не воздействуют на супракрестальную соединительную ткань, и отсутствует апикальное прорастание зубодесневого эпителия. (d) После коррекции окклюзии ширина периодонтальной связки нормализуется, а зубы стабилизируются.
Было обнаружено, что тканевые реакции в периодонтальной связке, вызванные комбинированными колебательными силами, довольно схожи с теми, которые, как сообщалось, происходят в зоне давления на ортодонтически перемещаемых зубах, но с одним важным отличием. Периодонтальное пространство у смещаемых зубов постепенно увеличивалось в ширину с обеих сторон зуба. Во время фазы, когда периодонтальная связка постепенно увеличивалась в ширину, (1) в ткани связки наблюдались воспалительные изменения, (2) происходила активная резорбция кости, и (3) зуб становился все более подвижным. Когда эффект
приложенных усилий был скомпенсирован увеличением ширины промежутка периодонтальной связки, в ткани связки более не наблюдалось признаков повышенной сосудистости или экссудации. Зуб был гипермобильным, но
подвижность больше не носила прогрессирующего характера. Таким образом, следует проводить различие между прогрессирующей и просто повышенной подвижностью зубов. В экспериментах с травмами колебательного типа, проведенных на животных с нормальным пародонтом, супракрестальная соединительная ткань не подвергалась влиянию окклюзионных сил. Это означает, что десна, которая была здоровой в начале эксперимента, осталась
Здоровый пародонт с редуцированной высотой
Прогрессирующее заболевание пародонта характеризуется воспалением десен и постепенно развивающейся потерей соединительнотканного прикрепления и кости альвеолярного отростка. Лечение заболеваний пародонта, то есть удаление зубного налета и зубного камня, а также устранение патологических карманов приводит к восстановлению здоровья пародонта, но ткани пародонта становятся редуцированными, то есть с уменьшенной высотой. Вопрос в том, обладает ли здоровый пародонт с уменьшенной высотой способностью, подобной способности нормального пародонта, адаптироваться к травмирующим окклюзионным воздействиям (вторичная окклюзионная травма).
Эта проблема также была рассмотрена в доклиническом исследовании (Ericsson & Lindhe, 1977). Деструктивное заболевание пародонта было инициировано на премолярах собак путем накопления зубного налета и
камня. Когда около 50% пародонта было потеряно, с вовлеченных зубов были удалены налет и камень и провели гингивэктомию для удаления карманов. После заживления у этих зубов был редуцированный, но здоровый пародонт.
В течение последующих месяцев непрерывной борьбы с зубным налетом некоторые премоляры подверглись травмирующим колебательным силам. Ткани пародонта в зонах комбинированного давления и растяжения отреагировали на приложение усилий воспалением, а также резорбцией кости. На начальном этапе у травмированных зубов наблюдались признаки прогрессирующей подвижности зубов и прогрессирующее увеличение размеров периодонтальной связки. После нескольких недель воздействия колебательных сил дальнейшего увеличения подвижности не наблюдалось. Активная резорбция кости прекратилась, и заметно расширившаяся ткань пародонтальной связки восстановила свой нормальный состав. Зубы были гиперподвижными на этой стадии и были окруженные периодонтальной связкой, которая адаптировалась к изменившимся функциональным требованиям.
В течение всего периода эксперимента супракрестальная соединительная ткань оставалась незатронутой колебательными силами. Дальнейшей потери прикрепления соединительной ткани и дальнейшего разрастания зубодесневого эпителия не наблюдалось. Результаты этого исследования ясно показали, что в определенных пределах здоровый пародонт с уменьшенной высотой обладает способностью адаптироваться к измененным функциональным требованиям, аналогичной способности пародонта с нормальной высотой. Устранение колебательных сил (“окклюзионная коррекция”) приводит к нормализации ширины периодонтальной связки.
(а)Два премоляра нижней челюсти окружены здоровым пародонтом с уменьшенной высотой. (b) Если такие премоляры подвергаются травмирующим воздействиям колебательных сил, в ткани периодонтальной связки происходит ряд изменений. (c) Эти изменения приводят к расширению пространства периодонтальных связок и увеличению подвижности зубов, но не приводят к дальнейшей потере соединительнотканного прикрепления. (d) После коррекции окклюзии ширина периодонтальной связки нормализуется, а зубы стабилизируются.
Пародонтит, связанный с зубным налетом
Эксперименты, проведенные на людях и животных , продемонстрировали, что окклюзионная травма не может вызвать патологических изменений в супракрестальной соединительной ткани, другими словами, не может вызвать воспалительных изменений в здоровой десне или усугубить поражение десны и не может вызвать потерю прикрепления соединительной ткани.
Остается открытым вопрос о том, могут ли аномальные окклюзионные силы влиять на распространение поражения, связанного с бляшкой, и увеличивать скорость разрушения тканей при заболеваниях пародонта.
Это было изучено в экспериментах на животных (Lindhe & Svanberg 1974; Meitner 1975; Nyman et al. 1978; Ericsson & Lindhe 1982; Polson & Zander 1983) в которых воспроизводили прогрессирующее и деструктивное заболевание пародонта впервые возникшее у собак или обезьян. Некоторые премоляры, которые были вовлечены в процесс прогрессирующего заболевания пародонта, также подверглись окклюзионной травме.
“Травмирующие” колебательные силы (Lindhe & Svanberg 1974) воздействовали на пораженный пародонт премоляров и, как было обнаружено, индуцировали определенные тканевые реакции в зонах комбинированного давления/растяжения. В течение нескольких дней после начала действия колебательных сил в тканях периодонтальных связок в этих зонах проявились признаки воспаления. На прилегающих костных поверхностях было обнаружено большое количество остеокластов. Поскольку зубы не могли отодвинуться от колебательных сил, периодонтальная связка с обеих сторон зуба постепенно увеличивалась в ширину, зубы становились гипермобильными (прогрессирующая подвижность зубов), и обнаруживались угловые костные дефекты на рентгенограммах. Действие этих сил в конечном счете было сведено на нет увеличением ширины периодонтальной связки.
Если приложенные усилия были такой величины, к которой могли адаптироваться структуры пародонта, постепенное увеличение подвижности зубов прекращалось в течение нескольких недель. Активная резорбция кости прекращалась, но угловое разрушение кости сохранялось, а также сохранялась повышенная подвижность зубов. Периодонтальная связка имела увеличенную ширину, но нормальный состав тканей.
Образцы биопсии, включая зубы с пораженным пародонтом показали, что этот процесс адаптации произошел без дальнейшей потери прикрепления. (Meitner 1975).
(а) Составная микрофотография, иллюстрирующая межзубное пространство между двумя парами зубов. Зубы были подвергнуты экспериментальному пародонтиту, вызванному лигатурой, а в (b) также повторяющимся механическим повреждениям. На рисунке (b) наблюдается значительная потеря альвеолярной кости и угловое расширение пространства периодонтальной связки (стрелки). Однако положение эпителиального прикрепления зубодесневого эпителия в двух областях на рисунках (а) и (b) аналогично. E указывает на апикальный уровень зубодесневого эпителия. (Источник: Любезно предоставлено С.В. Мейтнер.)
Это означает, что окклюзионные усилия, которые запускают адаптивным изменения в зонах давления/растяжения периодонтальной связки, не усугубляют пародонтит, связанный с биопленкой.
(а) Два премоляра нижней челюсти с над‐ и поддесневым налетом, прогрессирующей потерей кости и надкостными пародонтальными карманами. Обратите внимание на инфильтрацию соединительной ткани (затемненные участки) и воспаленную соединительную ткань между альвеолярной костью и верхушечной частью инфильтрата. (b) Если эти зубы подвергаются травмирующим воздействиям колебательного типа, в периодонтальном пространстве происходят патологические и адаптивные изменения. (c) Это изменения тканей, которые включают резорбцию костной ткани, расширению пространства периодонтальных связок и увеличению подвижности зубов, но без дальнейшей потери прикрепления соединительной ткани. (d) Коррекция окклюзии приводит к уменьшению ширины периодонтальной связки и к уменьшению подвижности зубов.
Однако, если величина и направление колебательных сил были таковы, что в ходе исследования ткани в зонах давления/растяжения не могли адаптироваться, травма носила более постоянный характер. В течение нескольких месяцев в зонах давления/растяжения наблюдались признаки воспаления и остеокластической резорбции кости. Это приводило к постепенному расширению периодонтальной связки. Как следствие, возникающее в результате угловое разрушение кости было непрерывным , а подвижность зубов оставалась прогрессирующей.
Рентгенографический вид одного испытуемого зуба (T) и одного контрольного зуба (C) по окончании эксперимента, в котором пародонтит был вызван наложением лигатуры и накоплением зубного налета, и в котором была вызвана травма колебательного типа. Обратите внимание на угловую потерю костной массы, особенно вокруг мезиального корня премоляра нижней челюсти (T), и отсутствие такого дефекта у премоляра нижней челюсти (C). (Источник: Lindhe & Svanberg 1974.. Воспроизведено с разрешения компании John Wiley & Sons.)
В этой ситуации были утрачены дополнительные участки соединительнотканного прикрепления, и разрушение периодонтальной ткани стало более серьезным (Lindhe & Svanberg 1974).
Микрофотографии из одного контроля (C) и одного теста (T) зубов после 240 дней экспериментального разрушения тканей пародонта и 180 дней травмы в результате окклюзионных воздействий колебательного типа(T). Стрелки обозначают апикальное положение зубодесневого эпителия приерепления. Потеря прикрепления более выражена у T, чем у C. (Источник: Lindhe & Svanberg, 1974. Воспроизведено с разрешения John Wiley & Sons.)
С другой стороны, выводы из более коротких экспериментов с использованием модели обезьяны (Polson & Zander 1983) не подтвердили наблюдения Lindhe and Svanberg (1974) и Ericsson and Lindhe (1982). Polson and Zander (1983) сообщили, что травма, приложенная на поврежденный пародонт, связанный с угловыми костными дефектами, вызвала повышенную потерю альвеолярной кости, но не привела к дополнительной потере прикрепления соединительной ткани.
Клинические и доклинические исследования дали убедительные доказательства того, что ни односторонние усилия, ни колебательные усилия, приложенные к зубам со здоровым пародонтом, не приводят к образованию карманов или потере прикрепления соединительной ткани.
Окклюзионная травма не может вызвать разрушение периодонтальной ткани. Однако окклюзионная травма приводит к резорбции альвеолярной кости, что приводит к повышенной подвижности зубов, которая может носить временный или постоянный характер. Эту резорбцию кости с последующим
увеличением подвижности зубов следует рассматривать как физиологическое явление - логической адаптации периодонтальной связки и окружающей альвеолярной кости к травмирующим воздействиям, то есть к изменившимся функциональным требованиям.
В зубах, пораженных прогрессирующим пародонтитом, окклюзионная травма при определенных условиях может увеличить скорость прогрессирования заболевания. Важно понимать, что в таких случаях лечение, направленное только на травму, то есть коррекция прикуса или шинирование, может снизить подвижность зубов и привести к некоторому восстановлению кости, но это не повлияет на особенности поражения, связанного с зубным налетом.
Adell, R., Lekholm, U., Rockler, B. & Brånemark, P.I. (1981). A
15‐year study of osseointegrated implants in the treatment
of the edentulous jaw. International Journal of Oral Surgery 10,
Akin‐Nergiz, N., Nergiz, I., Schulz, A., Arpak, N. & Niedermeier,
W. (1998). Reactions of peri‐implant tissues to continuous
loading of osseointegrated implants. American Journal of
Orthodontics and Dentofacial Orthopedics 114, 292–298.
Asikainen, P., Klemetti, E., Vuillemin, T. et al. (1997). Titanium
implants and lateral forces. An experimental study with
sheep. Clinical Oral Implants Research 8, 465–468.
Barbier, L. & Scheppers, E. (1997). Adaptive bone remodelling
around oral implants under axial and non‐axial loading con‑
ditions in the dog mandible. International Journal of Oral &
Maxillofacial Implants 12, 215–223.
Belser, U.C., Mericske‐Stern, R., Bernard, J.P. & Taylor, T.D.
(2000). Prosthetic management of the partially dentate
patient with fixed implant restorations. Clinical Oral Implants
Berglundh, T., Abrahamsson, I. & Lindhe (2005). Bone reactions
to longstanding functional load at implants: an experimen‑
tal study in dogs. Journal of Clinical Periodontology 32,
Biancu, S., Ericsson, I. & Lindhe, J. (1995). The periodontal liga‑
ment of teeth connected to osseointegrated implants. An
experimental study in the beagle dog. Journal of Clinical
Box, H.K. (1935). Experimental traumatogenic occlusion in
Burgett, F., Ramfjord, S., Nissle, R. et al. (1992). A randomized
trial of occlusal adjustment in the treatment of periodontitis
patients. Journal of Clinical Periodontology 19, 381–387.
Duyck, J., Ronold, H.J., Van Oosterwyck, H. et al. (2001). The
influence of static and dynamic loading on marginal bone
reaction around osseointegrated implants: an animal experi‑
ment study. Clinical Oral Implants Research 12, 207–218.
Ericsson, I. & Lindhe, J. (1977). Lack of effect of trauma from
occlusion on the recurrence of experimental periodontitis.
Journal of Clinical Periodontology 4, 114–127.
Ericsson, I. & Lindhe, J. (1982). The effect of longstanding jig‑
gling on experimental marginal periodontitis in the beagle
dog. Journal of Clinical Periodontology 9, 497–503.
Ewen, S.J. & Stahl. S.S. (1962). The response of the periodon‑
tium to chronic gingival irritation and long‐term tilting
forces in adult dogs. Oral Surgery, Oral Medicine, Oral
Falk, H., Laurell, L. & Lundgren, D. (1989). Occlusal force
pattern in dentitions with mandibular implant‐supported
fixed cantilever prostheses occluded with complete den‑
tures. International Journal of Oral & Maxillofacial Implants
Falk, H., Laurell, L. & Lundgren, D. (1990). Occlusal interfer‑
ences and cantilever joint stress in implant‐supported pros‑
theses occluding with complete dentures. International
Journal of Oral & Maxillofacial Implants 5, 70–77.
Fleszar, T.J., Knowles, J.W., Morrison, E.C. et al. (1980). Tooth
mobility and periodontal therapy. Journal of Clinical
Fugazzotto, P.A., Kirsch, A., Ackermann, K.L. & Neuendorff, G.
(1999). Implant/tooth‐connected restorations utilizing
screw‐fixed attachments: a survey of 3,096 sites in function
for 3 to 14 years. International Journal of Oral & Maxillofacial
Glickman, I. & Smulow, J.B. (1968). Adaptive alteration in the
periodontium of the Rhesus monkey in chronic trauma from
occlusion. Journal of Periodontology 39, 101–105.
Gotfredsen, K., Berglundh, T. & Lindhe, J. (2001a). Bone reac‑
tions adjacent to titanium implants subjected to static load.
A study in the dog (I). Clinical Oral Implants Research 12,
Gotfredsen, K., Berglundh, T. & Lindhe, J. (2001b). Bone reac‑
tions adjacent to titanium implants with different surface
characteristics subjected to static load. A study in the dog
(II). Clinical Oral Implants Research 12, 196–201.
Gotfredsen, K., Berglundh, T. & Lindhe, J. (2001c). Bone reac‑
tions adjacent to titanium implants subjected to static load
of different duration. A study in the dog (III). Clinical Oral
Implants Research 12, 552–558.
Gotfredsen, K., Berglundh, T. & Lindhe, J. (2002). Bone reac‑
tions at implants subjected to experimental peri‐implantitis
and static load. A study in the dog. Journal of Clinical
Gross, M. & Laufer, B.Z. (1997). Splinting osseointegrated
implants and natural teeth in rehabilitation of partially
edentulous patients. Part I: laboratory and clinical studies.
Journal of Oral Rehabilitation 24, 863–870.
Gunne, J., Åstrand, P., Lindh, T., Borg, K. & Olsson, M. (1999).
Tooth‐implant and implant supported fixed partial den‑
tures: a 10‐year report. International Journal of Prosthodontics
Gunne, J., Rangert, B., Glantz, P.‐O. & Svensson, A. (1997).
Functional loads on freestanding and connected implants in
three‐unit mandibular prostheses opposing complete den‑
tures: an in vivo study. International Journal of Oral &
Maxillofacial Implants 12, 335–341.
Haanaes, H.R., Stenvik, A., Beyer Olsen, E.S., Tryti, T. & Faehn,
O. (1991). The efficacy of two‐stage titanium implants as
orthodontic anchorage in the preprosthodontic correction of
third molars in adults – a report of three cases. European
Journal of Orthodontics 13, 287–292.
Harrel, S. & Nunn, M. (2001). Longitudinal comparison of the
periodontal status of patients with moderate to severe peri‑
odontal disease receiving no treatment, non‐surgical treat‑
ment and surgical treatment utilizing individual sites for
analysis. Journal of Periodontology 72, 1509–1519.
Häupl, K. & Psansky, R. (1938). Histologische Untersuchungen
der Wirdungsweise der in der Funktions‐Kiefer‐Orthopedie
verwendeten Apparate. Deutsche Zahn‐, Mund‐ und
Heitz‐Mayfield, L.J., Schmid, B., Weigel, C. et al. (2004). Does
excessive occlusal load affect osseointegration? An experi‑
mental study in the dog. Clinical Oral Implants Research 15,
Hoshaw, S.J., Brunski, J.B. & Cochran, G.V.B. (1994). Mechanical
loading of Brånemark implants affects interfacial bone mod‑
eling and remodeling. International Journal of Oral &
Maxillofacial Implants 9, 345–360.
Isidor, F. (1996). Loss of osseointegration caused by occlusal
load of oral implants. A clinical and radiographic study in
monkeys. Clinical Oral Implants Research 7, 143–152.
Isidor, F. (1997). Clinical probing and radiographic assessment
in relation to the histologic bone level at oral implants in
monkeys. Clinical Oral Implants Research 8, 255–264.
Jemt, T., Lekholm, U. & Adell, R. (1989). Osseointegrated implants
in the treatment of partially edentulous patients: a preliminary
study on 876 consecutively placed fixtures. International
Journal of Oral & Maxillofacial Implants 4, 211–217.
Jepsen, S., Caton, J.G., Albandar, J.M. et al. (2018). Periodontal
manifestations of systemic diseases and developmental and
acquired conditions: Consensus report of workgroup 3 of
the 2017 World Workshop on the Classification of
Periodontal and Peri‐Implant Diseases and Conditions.
Journal of Clinical Periodontology 45 Suppl 20, S219–S229.
Karolyi, M. (1901). Beobachtungen über Pyorrhea alveolaris.
Osterreichisch‐Ungarische Viertel‐ Jahresschrift für
Karring, T., Nyman, S., Thilander, B. & Magnusson, I. (1982).
Bone regeneration in orthodontically produced alveolar
bone dehiscences. Journal of Periodontal Research 17,
Lang, N.P., Brägger, U., Walther, D., Beamer, B. & Kornman, K.
(1993). Ligature‐induced peri‐implant infection in cytomol‑
gus monkeys. Clinical Oral Implants Research 4, 2–11.
Lang, N.P., Pjetursson, B.E., Tan, K. et al. (2004). A systematic
review of the survival and complication rates of fixed partial
dentures (FPDs) after an observation period of at least 5
years. II. Combined tooth‐implant‐ supported FPDs. Clinical
Oral Implants Research 15, 643–653.
Laufer, B.Z. & Gross, M. (1998). Splinting osseointegrated
implants and natural teeth in rehabilitation of partially
edentulous patients. Part II: principles and applications.
Journal of Oral Rehabilitation 25, 69–80.
Lima, L.A., Bosshardt, D.D., Chambrone, L., Araujo, M.G. &
Lang, N.P. (2019). Excessive occlusal load on chemically
modified and moderately rough titanium implants restored
with cantilever reconstructions. An experimental study in
dogs. Clinical Oral Implants Research 30, 1142–1154.
Lindh, T., Back, T., Nyström, E. & Gunne, J. (2001). Implant ver‑
sus tooth‐implant supported prostheses in the posterior
maxilla: a 2‐year report. Clinical Oral Implants Research 12,
Lindhe, J. & Ericsson, I. (1982). The effect of elimination of jig‑
gling forces on periodontally exposed teeth in the dog.
Journal of Periodontology 53, 562–567.
Lindhe, J. & Svanberg, G. (1974). Influences of trauma from
occlusion on progression of experimental periodontitis in
the Beagle dog. Journal of Clinical Periodontology 1, 3–14.
Lindhe, J., Berglundh, T., Ericsson, I., Liljienberg, B. & Marinello,
C. (1992). Experimental breakdown of periimplant and peri‑
odontal tissue. Clinical Oral Implants Research 9, 1–16.
Lindquist, LW., Rockler, B. & Carlsson, G.E. (1988). Bone resorp‑
tion around fixtures in edentulous patients treated with
mandibular fixed tissue‐integrated prostheses. Journal of
Prosthetic Dentistry 59, 59–63.
Lundgren, D. & Laurell, L. (1994). Biomechanical aspects of
fixed bridgework supported by natural teeth and endosse‑
ous implants. Periodontology 2000 4, 23–40.
Lundgren, D., Falk, H. & Laurell, L. (1989). Influence of number
and distribution of occlusal cantilever contacts on closing
and chewing forces in dentitions with implant‐supported
fixed prostheses occluding with complete dentures.
International Journal of Oral & Maxillofacial Implants 4,
Lundgren, D., Laurell, L., Falk, H. & Bergendal, T. (1987).
Occlusal force pattern during mastication in dentitions with
mandibular fixed partial dentures supported on osseointe‑
grated implants. Journal of Prosthetic Dentistry 58, 197– 203.
Meitner, S.W. (1975). Co‐destructive factors of marginal periodontitis and repetitive mechanical injury. Thesis. Rochester, USA:
Eastman Dental Center and The University of Rochester,
Melsen, B. & Lang, N.P. (2001). Biological reactions of alveolar
bone to orthodontic loading of oral implants. Clinical Oral
Implants Research 12, 144–152.
Mericske‐Stern, R. (1997). Force distribution on implants sup‑
porting overdentures: the effect of distal bar extensions. A
3‐D in vivo study. Clinical Oral Implants Research 8, 142–151.
Mericske‐Stern, R. (1998). Three‐dimensional force measure‑
ments with mandibular overdentures connected to implants
Load and Periodontal and Peri-Implant Tissues 327
by ball‐shaped retentive anchors. A clinical study.
International Journal of Oral & Maxillofacial Implants 13, 36–43.
Mericske‐Stern, R., Piotti, M. & Sirtes, G. (1996). 3‐D in vivo
force measurements on mandibular implants supporting
overdentures. A comparative study. Clinical Oral Implant
Mericske‐Stern, R., Venetz, E., Fahrländer, F. & Bürgin, W.
(2000). In vivo force measurements on maxillary implants
supporting a fixed prosthesis or an overdenture: a pilot
study. Journal of Prosthetic Dentistry 84, 535–547.
Mühlemann, H.R. & Herzog, H. (1961). Tooth mobility and
microscopic tissue changes reproduced by experimental
occlusal trauma. Helvetica Odontologia Acta 5, 33–39.
Naert, I.E., Duyck, J.A., Hosny, M.M. & van Steenberghe, D.
(2001a). Freestanding and tooth‐implant connected prosthe‑
ses in the treatment of partially edentulous patients. Part I:
an up to 15‐years clinical evaluation. Clinical Oral Implants
Naert, I.E., Duyck, J.A., Hosny, M.M., Quirynen, M. & van
Steenberghe, D. (2001b). Freestanding and tooth‐implant
connected prostheses in the treatment of partially edentu‑
lous patients Part II: an up to 15‐years radiographic evalua‑
tion. Clinical Oral Implants Research 12, 245–251.
Neiderud, A‐M., Ericsson, I. & Lindhe, J. (1992). Probing pocket
depth at mobile/nonmobile teeth. Journal of Clinical
Nunn, M. & Harrel, S. (2001). The effect of occlusal discrepan‑
cies on periodontitis. I. Relationship of initial occlusal dis‑
crepancies to initial clinical parameters. Journal of
Nyman, S., Lindhe, J. & Ericsson, I. (1978). The effect of progres‑
sive tooth mobility on destructive periodontitis in the dog.
Journal of Clinical Periodontology 7, 351–360.
Ödman, J., Lekholm, U., Jemt, T. & Thilander, B. (1994).
Osseointergrated implants as orthodontic anchorage in the
treatment of partially edentulous adult patients. European
Journal of Orthodontics 16, 187–201.
Ödman, J., Lekholm, U., Jemt, T., Brånemark, P.I. & Thilander,
B. (1988). Osseointegrated titanium implants – a new
approach in orthodontic treatment. European Journal of
Pihlstrom, B.L., Anderson, K.A., Aeppli, D. & Schaffer, E.M.
(1986). Association between signs of trauma from occlusion
and periodontitis. Journal of Periodontology 57, 1–6.
Pjetursson, B.E., Tan, K., Lang, N.P. et al. (2004). A systematic
review of the survival and complication rates of fixed partial
dentures (FPDs) after an observation period of at least 5
years. I. Implant‐ supported FPDs. Clinical Oral Implants
Polson, A. & Zander, H. (1983). Effect of periodontal trauma
upon infrabony pockets. Journal of Periodontology 54,
Quirynen, M., Naert, I. & van Steenberghe, D. (1992). Fixture
design and overload influence marginal bone loss and fix‑
ture success in the Brånemark system. Clinical Oral Implants
Rangert, B., Gunne, J. & Sullivan, D.Y. (1991). Mechanical
aspects of a Brånemark implant connected to a natural
tooth: an in vitro study. International Journal of Oral &
Maxillofacial Implants 6, 177–186.
Rangert, B., Gunne, J., Glantz, P.‐O. & Svensson, A. (1995).
Vertical load distribution on a three‐unit prosthesis sup‑
ported by a natural tooth and a single Branemark implant.
An in vivo study. Clinical Oral Implants Research 6, 40–46.
Reitan, K. (1951). The initial tissue reaction incident to ortho‑
dontic tooth movement as related to the influence of func‑
tion. Acta Odontologica Scandinavica 10, Suppl 6.
Roberts W.E., Smith, R.K., Zilberman, Y., Mozsary, M.D. &
Smith, R.S. (1984). Osseous adaptation to continuous load‑
ing of rigid endosseous implants. American Journal of
Rosling, B., Nyman, S. & Lindhe, J. (1976). The effect of system‑
atic plaque control on bone regeneration in infrabony pock‑
ets. Journal of Clinical Periodontology 3, 38–53.
Sagara, M., Akagawa, Y., Nikai, H. & Tsuru, H. (1993). The
effects of early occlusal loading one‐stage titanium alloy
implants in beagle dogs: a pilot study. Journal of Prosthetic
Steiner, G.G., Pearson, J.K. & Ainamo, J. (1981). Changes of the
marginal periodontium as a result of labial tooth movement
in monkeys. Journal of Periodontology 56, 314–320.
Stones, H.H. (1938). An experimental investigation into the
association of traumatic occlusion with periodontal disease.
Proceedings of the Royal Society of Medicine 31, 479–495.
Svanberg, G. & Lindhe, J. (1973). Experimental tooth hypermo‑
bility in the dog. A methodological study. Odontologisk Revy
Turley, P.K., Kean, C., Schnur, J. et al. (1988). Orthodontic force
application to titanium endosseous implants. Angle
Wærhaug, J. & Hansen, E.R. (1966). Periodontal changes inci‑
dent to prolonged occlusal overload in monkeys. Acta
Odontologica Scandinavica 24, 91–105.
Wehrbein, H. & Diedrich, P. (1993). Endosseous titanium
implants during and after orthodontic load – an experimen‑
tal study in the dog. Clinical Oral Implants Research 4, 76–82.
Wehrbein, H., Merz, B.R., Diedrich, P. & Glatzmaier, J (1996).
The use of palatal implants for orthodontic anchorage.
Design and clinical application of the Orthosystem. Clinical
Oral Implants Research 7, 410–416.
Wennström, J., Lindhe, J., Sinclair, F. & Thilander, B. (1987).
Some periodontal tissue resections to orthodontic tooth
movement in monkeys. Journal of Clinical Periodontology 14,
Wentz, F.M., Jarabak, J. & Orban, B. (1958). Experimental